Ламповая флора как результат оборудования карстовых пещер для экскурсий

Полный текст

Карстовые пещеры являются природными достопримечательностями и объектами научного интереса, вследствие чего антропогенная нагрузка на них увеличивается [1]. Природные среды, присущие любым карстовым формам рельефа, в том числе и пещерам, отличаются особой уязвимостью к воздействиям извне, что обусловлено особыми параметрами подземной среды, такими как своеобразный замкнутый микроклимат (отсутствие освещения, низкая положительная температура воздуха, высокая влажность воздуха и грунта), олиготрофность, низкое биоразнобразие [2; 3]. Карстовые экосистемы, в том числе пещеры, относятся к невозобновляемым природным ресурсам, что делает актуальным их исследование, защиту и охрану [2; 4]. Антропогенное воздействие на карстовые экосистемы Экологические параметры пещерной среды характеризуются стабильностью, по сравнению с поверхностью [5], в то же время разнонаправленные антропогенные воздействия на карстовые экосистемы, внешние и внутренние, могут наносить им значительный урон. Первые могут быть связаны с разработкой горных пород, оказывающей влияние на геологию и гидрологию карстового массива, а также с загрязнением верхних слоев почвы, поверхностных и подземных вод [6]. Внутренние воздействия на пещерные среды связаны с посещением пещер людьми в целях туризма, рекреационной и исследовательской деятельности [7]. Массовый пещерный туризм, зародившись во второй половине XIX в., повлек за собой создание коммерческих предприятий, включающих открытие крупных пещер для посещений и их оборудование пешеходными тропами и системами освещения. Недостаточное изучение влияния внешних и антропогенных факторов на подземные экосистемы привело к тому, что неконтролируемый туризм и связанные с ним мероприятия необратимо изменяли пещерные экосистемы [1]. Комплекс изменений пещер-музеев включает изменение температуры, относительной влажности, концентрации углекислого газа в воздухе, уровня освещенности, от которых зависит состояние взаимозависимых живых систем, и абиотических объектов - водных потоков, минеральных поверхностей и образований (спелеотем) [1]. Спелеотемы (т.е. сталактиты, сталагмиты, гуровые ванночки и др.) представляют собой уникальные вторичные минеральные образования карстовых полостей. Основным фактором их образования является деятельность фильтрационных вод - межпластовых вод и осадков с поверхности, которые, просачиваясь сквозь почву и трещины горных пород, насыщаются углекислотой и растворенными минералами и отвечают за процесс растворения известняковых пород с образованием кальцита. Также на процесс образования спелеотем влияют занос минеральных и детритовых частиц внутрь пещер ветром или потоками воды [8], состав почвы поверхности и ее микробная активность, тип поверхностной растительности и скорость протекания химических процессов [9]. Сформированные таким образом натечные образования в совокупности создают неповторимые интерьеры пещер, притягивающие внимание людей. Широкий интерес к посещению подземных полостей носит неоднозначный характер. С одной стороны, привлечение внимания полезно с точки зрения признания карстовых пещер экосистемами, требующими детального изучения и охраны, а с другой - становится причиной ряда экологических проблем. Феномен «ламповой флоры» Одной из главных экологических и эстетических проблем гипогенных экосистем остается проблема биозагрязнения, появившаяся в результате оборудования первых экскурсионных пещер источниками электрического света [10]. В ее основе лежит развитие на минеральных поверхностях под действием искусственного освещения фототрофных сообществ, состоящих преимущественно из цианобактерий, водорослей и мохообразных - «ламповой флоры» [11-13]. Многочисленные исследования ламповой флоры посвящены причинам ее появления и условиям развития [14; 15], определению видового состава [16] и его сравнению с составом фототрофных сообществ входных зон пещер [17; 18], динамике изменений экосистем при появлении ламповой флоры [19; 20] и методам борьбы с ней [21-23]. Ламповая флора пещер представляет собой неспецифичные фототрофные сообщества, видовой состав которых формируется посредством заноса в полости с поверхности активных клеток микроорганизмов, их спор, семян и талломов [7]. В заносе участвуют потоки фильтрационных вод из эпикарста, потоки воды и воздуха, проходящие через входы пещер, перемещение с пещерной фауной [13], а также человеком [11; 19]. Отдельно можно выделить способность микрофлоры распространяться непосредственно внутри полостей при помощи живых организмов, в том числе людей [24], и циркуляции воздуха. Хотя воздушные потоки в основном зависят от естественных климатических изменений, в пещерах образуются локальные движения воздуха вследствие его нагрева от осветительных приборов [13]. В работе [11] предлагается обратить внимание на искусственные потоки воздуха и их закономерности в целях борьбы с распространением ламповой флоры в пространстве пещер. Колонизация пространства пещер Попадая в благоприятные для роста условия, занесенные микроорганизмы начинают заселять поверхности пород и отложений. Ламповая флора колонизирует всю поверхность стен пещер, от пола до потолка, причем сосудистые растения предпочитают более горизонтальные поверхности, тогда как мохообразные, водоросли и цианобактерии могут располагаться на вертикальных и отрицательных формах рельефа [22]. Чаще всего объектами колонизации становятся осадочные породы, глинистые отложения и кальцитовые образования за счет их пористости, гигроскопичности и влажности. Отмечалась приуроченность мохообразных и папоротников, нуждающихся в постоянной высокой влажности субстратов, к пористым трещиноватым породам и глинам. Многие виды мхов демонстрируют высокую засухоустойчивость благодаря различным защитным морфологическим и физиологическим механизмам [25]. В исследовании [26] сообщалось, что представители микромицетов в основном занимают поверхности стен и спелеотем вне зависимости от их минерального состава, что может быть связано с наличием на них органического вещества. Альгофлора обнаруживалась на влажных глинистых, кальцитовых и известняковых субстратах [14; 18; 27]. В то же время водоросли могут выживать на недостаточно увлажненных участках, склонных к периодическому высыханию [28]. Способностью переносить периоды высыхания, не погибая, как в качестве отдельных клеток, так и в составе биопленок отличаются цианобактерии [29]. Формирование видового состава сообществ ламповой флоры Ламповая флора чаще всего представлена биопленками, причем водоросли и цианобактерии часто в литофильных сообществах образуют биопленки благодаря выделению экзополисахаридов [15; 18] и становятся доминантными группами сложных сообществ. Многие виды космополиты поселяются на безжизненных субстратах, нетребовательны к уровню освещения и количеству питательных веществ и обладают хорошей адгезией [13]. Существует мнение, что на начальном этапе зарастания видовой состав ламповой флоры формируется случайно посредством стохастического распределения организмов в пространстве полостей [24], однако с течением времени он трансформируется - менее устойчивые виды замещаются более устойчивыми [13]. Состав биопленок, изначально представленный одноклеточными фототрофными видами, в ходе развития усложняется посредством присоединения бактерий, простейших, грибов и лишайников [14; 30], а на более поздних стадиях развития - мхов, папоротников и проростков сосудистых растений [13; 15]. В конечном итоге видовой состав сложных сообществ может регулироваться косвенной конкуренцией [23], трофическими взаимодействиями внутри биопленок [30], сукцессией и экологическими воздействиями [15]. Естественная микробиота пещер Помимо неспецифичных фототрофов пещеры изначально могут быть заселены гетеротрофными и хемоавтотрофными бактериями, например, протеобактериями и актинобактериями [31] и грибами - аскомицетами и зигомицетами, объединяющимися в биопленки в целях выживания в олиготрофных условиях. Микромицеты, обитающие в пещерах, обычно представлены детритофагами и паразитами пещерной фауны [32; 33], которая является активным переносчиком спор грибов в пространстве полостей [34]. В условиях отсутствия первичных продуцентов пещерные микробные сообщества напрямую зависят от органических веществ, доставляемых водными потоками, фильтрационными водами и фауной с поверхности [35]. Часто происходит формирование хемотрофных сообществ, получающих энергию за счет использования химических веществ минеральных субстратов, что делает подобные сообщества пещер участниками биогеохимических циклов углерода, серы и т.д. [36]. Микробиота пещер, несмотря на ее адаптацию к олиготрофным условиям [16], неустойчива и может сильно изменяться в результате антропогенного вмешательства [11], пополняясь новыми видами, в том числе фототрофными [37]. Появление и развитие в пещерах неспецифичных видов увеличивает биоразнообразие экосистемы, одновременно необратимо изменяя ее трофические связи. Биопленки ламповой флоры являются конкурентами и могут вытеснять аборигенные микробные сообщества, поскольку фототрофные сообщества являются самоподдерживающимися и более устойчивыми за счет использования световой энергии для продукции органических веществ [15]. Взаимодействие организмов в биопленках Состав организмов, выполняемые ими функции и результат их взаимодействий в биопленках оказывают прямое влияние на устойчивость сообщества [37]. В биопленках поддержка менее приспособленных видов более приспособленными помогает консорциям выдерживать стрессовые воздействия и иметь конкурентное преимущество перед другими сообществами в борьбе за ресурсы [32]. Фототрофы в составе биопленок обеспечивают фотосинтетическую функцию и, как следствие, фиксацию CO2 и накопление органических веществ для поддержания гетеротрофных участников [29]. Наличие в биопленках цианобактерий-азотфиксаторов решает проблему недостатка азота для литофильных сообществ [24; 38]. Кроме того, виды цианобактерий имеющие внеклеточный матрикс, выступающий в качестве резервуара воды, способствуют накоплению и удержанию влаги в биопленках [39]. Данная способность препятствует высыханию биопленок, хотя уровень влажности в гипогенной среде часто высок, вплоть до уровня насыщения [13], и поддерживается наличием постоянных или временных пещерных потоков и фильтрационных вод, но изредка бывают периоды засух. Внутренние области пещер отличаются большей стабильностью уровня увлажнения, нежели области, контактирующие с поверхностью и за счет этого подверженные сезонным колебаниям уровня влажности [40]. Влияние света и температуры на развитие ламповой флоры В непосещаемых пещерах уровень влажности обратно пропорционален уровню освещенности: входные зоны характеризуются достаточной освещенностью для поддержания роста и развития фотосинтетических организмов, при продвижении внутрь пещеры количество света снижается вплоть до полного отсутствия [41]. Интенсивность света является основным фактором, определяющим состав биологических сообществ [29], поэтому фотические зоны пещер, породы и отложения характеризуются обилием фототрофных обрастаний и их высоким биоразнообразием (цианобактерии, водоросли, мхи, папоротники, цветковые растения), в то время как в афотической зоне обитают гетеротрофные сообщества. Исключения могут представлять некоторые цианобактерии, например, отряда Nostocales, которые обнаруживались преимущественно в глубине пещер [42]. Посещаемые пещеры оборудованы постоянной системой освещения. Осветительные приборы, закрепленные на стенах пещер, обычно работают на протяжении многих часов в течение дня, что сдвигает относительно стабильные температурные условия в сторону увеличения и является первостепенным для образования и развития фотосинтетических биопленок, которые в другом случае не могли бы существовать [11; 13; 15]. В благоприятных условиях биопленки образуют трехмерную структуру: нижний, крепящийся к субстрату слой, представлен первичными колонизаторами, в среднем слое помимо цианобактерий и микроводорослей обнаруживаются лишайники, а в верхнем они занимают доминирующее положение вместе с грибами. Многоклеточное многослойное сообщество, состоящее из комбинации автотрофных, гетеротрофных или миксотрофных участников, имеет больше шансов на выживание за счет своей более сложной архитектуры и способности сменить тип питания при ухудшении экологических условий. Устойчивость биопленок зависит от интенсивности освещения, поэтому при снижении уровня света они становятся более тонкими и стратифицируются по принципу расположения групп организмов в трехмерной биопленке [43]. Адаптация фототрофов к нехватке света В литературе отмечены различные механизмы адаптации фототрофов к условиям пещер. Цианобактерии в условиях ограниченного освещения способны использовать ближнее инфракрасное излучение для кислородного фотосинтеза благодаря наличию фотосинтетических пигментов - хлорофилла типов d и f, которые способны захватывать волны света длиной до 780 нм. Осуществление фотосинтеза цианобактериями возможно даже в удаленных от входа зонах пещер благодаря отражательной способности известняка [44]. Другие пигменты цианобактериальных клеток, фикобилины, способны расширять спектр поглощения света и обеспечивать выживание в условиях ниже световой точки компенсации [21]. Еще одним механизмом адаптации цианобактерий и некоторых диатомовых водорослей является миксотрофия, что позволяло обнаруживать их в наиболее удаленных от входа частях пещер, где биоразнообразие ввиду ухудшения условий среды заметно снижалось [45]. Отмечалась способность цианобактерий кальцифицировать свои оболочки посредством отложения на их внешней части кристаллов CaCO3 из карбонатных субстратов. Предполагается, что карбонатные оболочки могут способствовать эндолитной колонизации поверхностей ламповой флорой и служить для нее защитным механизмом от неблагоприятных внешних воздействий [46]. У мхов в условиях низкой освещенности может увеличиваться расстояние между побегами и листьями, уменьшается количество листьев или увеличивается их размер, увеличивается количество хлоропластов в клетках и площадь занимаемой ими поверхности для максимального использования поступающего света [19]. Несмотря на возможность использования ламповой флорой широкого диапазона освещения, существует мнение, что продолжительность периода освещения в большей степени способствует ее общему биоразнообразию и скорости процесса сукцессии [47], хотя связи между определенными биологическими отделами и длительностью освещения обнаружено не было [13]. Несмотря на то, что свет является лимитирующим фактором распространения фототрофов в пространстве пещеры и влияет на формирование видового состава [29], его наличие - не единственное жизненно важное условие существования ламповой флоры. Другие параметры окружающей среды, от которых зависит колонизация пещер, могут оказываться для организмов стратегически важнее доступа света, поэтому не всегда можно наблюдать зависимость между наиболее освещенными поверхностями и наиболее сильным заселением. Фототрофные сообщества могут отдавать предпочтение поверхностям, покрытым органическим веществом, как внутрипещерного (водные потоки и фильтрационные воды с растворенными органическими и неорганическими веществами [3], пещерные отложения [13], экскременты и трупы пещерной фауны [5]), так и поверхностного, в том числе антропогенного происхождения (ворс, частицы кожи и волос, органические молекулы, детрит различного происхождения [23]. Концентрация CO2 в воздухе экскурсионных пещер Воздушные потоки с поверхности в комплексе с рядом факторов (эмиссия CO2 из почвенного слоя, трещин и пор породы, разложение органических веществ и другие окислительные процессы, сульфатная редукция, процессы термической диффузии) [48] могут влиять на концентрацию и перераспределение диоксида углерода в пространстве полостей. Наряду с этим свой вклад в изменение газового состава пещер может вносить антропогенное воздействие [49]. Оценка и отслеживание уровня СО2 не уступает в важности оценке параметров освещенности, влажности и температуры для развития сообществ ламповой флоры [50]. В экскурсионных пещерах концентрация СО2 сдвигается в сторону ее повышения, которое происходит вследствие дыхания большого числа посетителей внутри пещер [27]. Данный процесс благотворно сказывается на росте автотрофных организмов, которые являются активными поглотителями углерода на протяжении всех сезонов года [51]. Увеличение концентрации углекислого газа в воздухе пещер в том числе может провоцировать деградацию минеральных образований под действием углекислоты, которая образуется в результате взаимодействия СО2 и пещерной воды [47]. Биодеградация поверхностей пещер Ламповая флора в процессе своей жизнедеятельности сильно изменяет структуру и внешний вид поверхностей, на которых обитает [15; 33]. Некоторые авторы отмечали роль актинобактерий в растворении породы и потенциальном отложении спелеотем в результате использования бактериями диоксида углерода воздуха в целях образования CaCO3 в условиях недостатка влаги [52]. Однако другие авторы связи между биодеградацией поверхностей и присутствием на них актинобактерий не находили [53]. Другими задокументированными причинами биоразрушения являются выделение микроорганизмами органических кислот, растворяющих породы и спелеотемы [24], и их разрушение внеклеточными полимерными веществами, удерживающими микроорганизмы в биопленке вместе и способствующими ее прикреплению к субстрату, в процессе адсорбции растворенных органических молекул и катионов с поверхности [54]. С эстетической точки зрения происходят изменения естественного цвета породы, в частности спелеотем, которые освещаются чаще других участков за счет большего интереса к ним со стороны туристов. Биопленки придают им различную окраску в зависимости от ее видового состава: сообщества с доминированием цианобактерий и водорослей ответственны за зеленый цвет поверхностей, большое количество диатомовых водорослей и пигменты в клетках грибов и бактерий образуют коричневый налет [13; 55]. Известные способы химической очистки поверхностей от ламповой флоры, пригодные для частичного исправления визуального ущерба, не могут остановить структурные изменения поверхностей, которые протекают в результате эндолитической колонизации - прорастания ламповой флоры в поровые пространства осадочной породы [29; 56]. Процесс биодеградации не завершается даже после отмирания организмов, инкрустированных в субстрат [13]. Более того, после гибели мхов их органическое вещество, разлагаемое под действием кислот, выделяемых ими при жизни, преобразуется в плодородный почвенный слой [24], который, в свою очередь, становится привлекательным источником питательных веществ для других живых организмов [57], как и мертвое органическое вещество биопленок [23; 35]. Сравнение ламповой флоры и фототрофных сообществ входных зон пещер Сообщества обрастания фотических зон пещер аналогичны ламповой флоре [58] с основным отличием в том, что для своего роста они используют естественный солнечный свет. Во входных зонах континуальное распространение фототрофных сообществ определяется неравномерными градиентами экологических параметров [51] и особенностями микрорельефа поверхности и поэтому мозаично [59]. Градиент освещения обусловливает постепенное снижение разнообразия [60] и смещение состава сообществ обрастаний с преобладанием фототрофов в сторону гетеротрофной составляющей при продвижении в глубь пещеры [55]. Несмотря на то, что входные зоны, в отличие от удаленных от входов участков, подвержены влиянию поверхностной окружающей среды и в них наблюдаются выраженные суточные и сезонные колебания экологических параметров [41], сообщества фотических зон представляют собой сукцессии на конечной стадии развития [42], то есть более стабильные по сравнению с сообществами ламповой флоры [58]. Проводимые микробиологические исследования ламповой флоры и фототрофных сообществ входных зон показывают, что ламповая флора также уступает в видовом разнообразии сообществам входных зон [11; 13; 41]. Сообщалось о некотором различии видовых составов, что можно объяснить разницей в микроклимате [17; 41]. Во входных зонах часто регистрировалось доминирование цианобактерий, зеленых и диатомовых водорослей в связи с хорошей освещенностью [37; 58; 61], а обилие грибов, в частности аскомицетов и зигомицетов, связывалось с наличием достаточного количества органических веществ [17; 25; 33]. Отмечалось, что входные зоны разных пещер могут поддерживать разные виды в своих сообществах в связи с разницей микроклиматических параметров, часто определяющихся сезонностью [35; 62], размером и морфологией входов [37; 58]. Различие в условиях сред обитания может не только корректировать видовой состав, но и влиять на неорганическое содержимое биопленок, например на содержание неорганических веществ и воды, наибольшее количество которых отмечалось в образцах ламповой флоры и фототрофных обрастаний входных зон соответственно [18]. Экотоны подземных полостей По своим характеристикам входные зоны пещер являются экотонами - переходными зонами между смежными экосистемами, способными к динамическим изменениям в пространстве и времени и вещественно-энергетическому взаимообмену [51]. Определение входных зон в качестве экотонов является справедливым, так как они соответствуют их признакам, в числе которых ограниченный масштаб, геологические и экологические градиентные условия среды, осуществление контактной и барьерной функции при движении потоков энергии, быстрая реакция на внешние нарушения и динамика изменений [63]. Однако при более широком рассмотрении эти признаки можно соотнести со всей протяженностью пещеры и предполагать, что не только входные зоны пещер, но и пещеры полностью являются экотонами с разницей в характере и силе проявления переходных признаков. Экотоны входных зон сопровождаются изменениями растительного покрова, который отсутствует в глубоких частях пещер [64], и отличаются более высоким энергетическим уровнем и количеством ресурсов соответственно. Ресурсное обилие может стать причиной перемещения организмов из соседних сред обитания и, как результат, высокой концентрации живых организмов и высокого уровня биоразнообразия на территории экотона [41], хотя это не является обязательным правилом. Непосредственно входные зоны пещер скорее будут характеризоваться промежуточным биоразнообразием, так как их территория является смежной для богатой видами поверхностной среды и бедной пещерной. Перемещение живых организмов происходит не хаотично, а под контролем контактной и барьерной функции экотона. Он выступает в качестве мембраны или фильтра, который выборочно пропускает живые организмы, теоретически адаптированные к другим условиям, из поверхностной среды в подземную, и наоборот. Главными различиями между этими средами является экологическая стабильность и наличие ресурсов - если поверхность характеризуется ресурсным изобилием при нестабильности условий, то подземные среды смогут предоставить своим обитателям стабильное существование при недостатке питательных веществ [41]. Таким образом, пещеры по всей своей протяженности, включая входные зоны [51], могут служить рефугиумами для живых организмов, нашедших укрытие в подземных полостях при ухудшении внешних экологических условий, благодаря своей обособленности от поверхности. Заключение Музеефикация пещер влечет за собой ряд последствий для подземных экосистем, в числе которых выделяется биозагрязнение неспецифичными фототрофными видами - ламповой флорой. Развитие фототрофных сообществ под действием искусственного освещения изменяет естественные трофические связи и концентрацию углекислого газа в воздухе пещер, приводит к биодеградации минеральных поверхностей и вторичных отложений и ухудшению их эстетического вида. Часто ламповая флора представлена биопленками, объединяющими автотрофных и гетеротрофных представителей, что повышает их устойчивость к воздействиям окружающей среды. Обитанию в сложных подземных условиях также способствуют механизмы адаптации фототрофов, в числе которых использование для процесса фотосинтеза ближнего инфракрасного излучения и запасание воды цианобактериями, кальцифицирование внешних оболочек водорослями, изменение вегетативных органов мхами. Для более полного понимания процесса развития ламповой флоры, от заноса фототрофов в пространства пещер и колонизации ими минеральных поверхностей до создания более-менее устойчивых сообществ, проводятся сравнительные исследования ламповой флоры и сообществ обрастания входных зон пещер. Глубинные участки пещер предлагают более стабильные условия существования, тем не менее фототрофные сообщества фотических зон отличаются большими биоразнообразием и устойчивостью, несмотря на то, что входные зоны, будучи экотонами, подвержены сезонным колебаниям и динамическим изменениям параметров среды [63; 65]. Возможно, по этой причине они остаются менее изученными, нежели удаленные от входа области пещер [62]. Важность исследований входных зон пещер заключается в возможности диагностики возникновения и динамики экологических изменений, определения состояния соседних экосистем и предотвращения их нарушения в независимости от их природного или антропогенного характера [41]. Мониторинг карстовых природных систем особенно актуален для часто посещаемых экскурсионных пещер [66], расположенных на территориях ООПТ, в целях отслеживания состояния экосистем, объектами которых часто являются реликтовые виды живой природы [4].

Об авторах

Елизавета Константиновна Пичугина

Российский университет дружбы народов

Автор, ответственный за переписку.
Email: pichugina94@inbox.ru

аспирант департамента экологической безопасности и менеджмента качества продукции Института экологии

Российская Федерация, 117198, Москва, ул. Миклухо-Маклая, д. 6

Светлана Евгеньевна Мазина

Российский университет дружбы народов; Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Федеральное государственное унитарное предприятие Научно-технический центр радиационно-химической безопасности и гигиены Федерального медико-биологического агентства; Российский государственный аграрный заочный университет; Государственный университет по землеустройству

Email: conophytum@mail.ru

доцент департамента экологической безопасности и менеджмента качества продукции Института экологии, Российский университет дружбы народов; старший научный сотрудник химического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова; старший научный сотрудник Федерального государственного унитарного предприятия Научно-технический центр радиационно-химической безопасности и гигиены Федерального медико-биологического агентства; доцент кафедры земледелия и растениеводства, Российский государственный аграрный заочный университет; старший научный сотрудник, Федерального государственного бюджетного образовательного учреждения высшего образования «Государственный университет по землеустройству»

Российская Федерация, 117198, Москва, ул. Миклухо-Маклая, д. 6; Российская Федерация, 119991, Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 3, ГСП-1, МГУ, химический факультет; Российская Федерация, 123182, Москва, ул. Щукинская, д. 40; Российская Федерация, 143907, Московская область, г. Балашиха, ул. Шоссе Энтузиастов, д. 50; Российская Федерация, 105064, Москва, ул. Казакова, д. 15

Список литературы