Влияние длительного воздействия субингибирующих доз антибиотиков и наночастиц серебра на уропатогенные бактерии

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Актуальность. В последние годы все более нерациональное использование антибиотиков привело к потере их эффективности. Цель исследования. Настоящее исследование было направлено на изучение изменений, происходящих у уропатогенных бактерий после длительного воздействия противомикробных препаратов. Материалы и методы. Мы оценили влияние длительного воздействия ампициллина, цефазолина, канамицина и наночастиц серебра (AgNP) на чувствительность к другим антибиотикам, образование биопленок и планктонные бактерии у 4 клинических уропатогенных штаммов, а именно Escherichia coli (UPEC), Staphylococcus aureus, Enterococcus faecalis и Streptococcus agalactiae. Минимальные ингибирующие концентрации (МИК) определяли с использованием метода микроразведений на микропланшетах, и бактерии подвергали воздействию увеличивающихся концентраций каждого противомикробного препарата (от МИК/2 до МИК) в течение 8 дней. Чувствительность бактерий к антибиотикам оценивали с использованием метода дисковой диффузии Кирби-Бауэра, а образование биопленки оценивали с помощью анализа прикрепления бактерий кристаллическим фиолетовым. Результаты и обсуждение. В результате воздействие ампициллина сделало E. faecalis устойчивым к цефтазидиму, а St agalactiae - к тетрациклину, цефтазидиму/клавуланату и цефтазидиму. После воздействия цефазолином наблюдалось значительное снижение чувствительности E. coli к цефтазидиму/клавуланату и цефтазидиму, в то время как S. aureus приобретала устойчивость к цефтазидиму/клавуланату, цефтазидиму и цефтриаксону. Аналогичные вариации наблюдались у St. agalactiae и E. faecalis, которые в дополнение к трем вышеупомянутым антибиотикам стали устойчивыми к тетрациклину. Наиболее значительные изменения в чувствительности к антибиотикам наблюдались после воздействия канамицина: у E. coli развилась устойчивость к цефтазидиму и снижение чувствительности было отмечено к цефтазидиму/клавуланату, в то время как S. aureus, E. faecalis и St agalactiae все 3 стали устойчивыми к цефтазидиму/клавуланат и цефтазидим. Кроме того, за исключением E. coli, все бактерии в этом исследовании, подвергшиеся последовательным пассажам в AgNP, выработали устойчивость к цефтазидиму/клавуланату и цефтазидиму. Бактерии, подвергшиеся воздействию ампициллина и цефазолина, продуцировали больше биопленок, чем их соответствующие контроли. Выводы. Длительное воздействие антибиотиков и AgNP на уропатогены вызывает значительные изменения в чувствительности к другим антибиотикам и образование биопленок.

Об авторах

М. Д. А. Мбарга

Российский университет дружбы народов

Email: josepharsenembarga@yahoo.fr
ORCID iD: 0000-0001-9626-9247
Москва, Российская Федерация

Р. Маруф

Российский университет дружбы народов

Email: josepharsenembarga@yahoo.fr
ORCID iD: 0000-0001-9581-5381
SPIN-код: 5385-0884
Москва, Российская Федерация

И. В. Подопригора

Российский университет дружбы народов

Email: josepharsenembarga@yahoo.fr
ORCID iD: 0000-0003-4099-2967
SPIN-код: 7255-4454
Москва, Российская Федерация

К. Л. Д. Анютулу

Российский университет дружбы народов

Email: josepharsenembarga@yahoo.fr
ORCID iD: 0000-0001-6219-0004
Москва, Российская Федерация

Ю. В. Чапурин

Российский университет дружбы народов

Email: josepharsenembarga@yahoo.fr
ORCID iD: 0000-0002-3871-9200
Москва, Российская Федерация

И. Н. Шарова

Российский университет дружбы народов

Автор, ответственный за переписку.
Email: josepharsenembarga@yahoo.fr
ORCID iD: 0000-0002-0932-5376
Москва, Российская Федерация

Список литературы

  1. Penesyan A, Paulsen IT, Gillings MR, Kjelleberg S, Manefield MJ. Secondary Effects of Antibiotics on Microbial Biofilms. Frontiers in Microbiology. 2020;11:2109. doi: 10.3389/fmicb.2020.02109.
  2. Joseph AMM, Jorelle AB, Sarra S, Podoprigora IV, Davares AK, Ingrid NK, Carime BZ. Short review on the potential alternatives to antibiotics in the era of antibiotic resistance. Journal of Applied Pharmaceutical Science. 2021;12(1):029-040. doi: 10.7324/JAPS.2021.120102.
  3. Mbarga MJA. Podoprigora IV, Davares AKL, Esther N, Senyagin AN. Urinary tract infections: Virulence factors, resistance to antibiotics, and management of uropathogenic bacteria with medicinal plants - A review. Journal of Applied Pharmaceutical Science. 2021;11(7):001-012. doi: 10.7324/JAPS.2021.110701.
  4. Abraham SN, Miao Y. The nature of immune responses to urinary tract infections. Nature Reviews Immunology. 2015; 15(10): 655. doi: 10.1038/nri3887.
  5. Gupta K, Hooton TM, Naber KG, Wullt B, Colgan R, Miller LG. Soper DE. International clinical practice guidelines for the treatment of acute uncomplicated cystitis and pyelonephritis in women: a 2010 update by the Infectious Diseases Society of America and the European Society for Microbiology and Infectious Diseases. Clinical infectious diseases. 2011;52(5): e103-e120. doi: 10.1093/cid/ciq257.
  6. Bader MS, Loeb M, Leto D, Brooks AA. Treatment of urinary tract infections in the era of antimicrobial resistance and new antimicrobial agents. Postgraduate Medicine. 2020;132(3):234-250. doi: 10.1080/00325481.2019.1680052.
  7. Karam MRA, Habibi M, Bouzari S. Urinary tract infection: Pathogenicity, antibiotic resistance and development of effective vaccines against Uropathogenic Escherichia coli. Molecular immunology. 2019;108:56-67. doi: 10.1016/j.molimm.2019.02.007.
  8. Lee DS, Lee SJ, Choe HS. Community-acquired urinary tract infection by Escherichia coli in the era of antibiotic resistance. BioMed research international. 2018;7656752. doi: 10.1155/2018/7656752.
  9. Henly EL, Dowling JAR, Maingay JB, Lacey MM, Smith TJ, Forbes S. Biocide exposure induces changes in susceptibility, pathogenicity, and biofilm formation in uropathogenic Escherichia coli. Antimicrobial agents and chemotherapy. 2019;63(3): e01892-18. doi: 10.1128/AAC.01892-18.
  10. Blanco P, Hjort K, Martínez JL, Andersson DI. Antimicrobial Peptide Exposure Selects for Resistant and Fit Stenotrophomonas maltophilia Mutants That Show Cross-Resistance to Antibiotics. Msphere. 2020;5(5): e00717-20. doi: 10.1128/mSphere.00717-20.
  11. Allen MJ, White GF, Morby AP. The response of Escherichia coli to exposure to the biocide polyhexamethylene biguanide. Microbiology. 2006;152((Pt 4):989-1000. doi: 10.1099/mic.0.28643-0.
  12. Mbarga MJA, Smolyakova LA, Podoprigora IV, Evaluation of Apparent Microflora and Study of Antibiotic Resistance of Coliforms Isolated from the Shells of Poultry Eggs in Moscow-Russia. Journal of Advances in Microbiology. 2020;20(4):70-77. doi: 10.9734/jamb/2020/v20i430242.
  13. NCCLs: Clinical & Laboratory Standards Institute. Control methods. Biological and micro-biological factors: Determination of the sensitivity of microorganisms to antibacterial drugs. Federal Center for Sanitary and Epidemiological Surveillance of Ministry of Health of Russia. 2019.
  14. Veiga A, Maria da Graça TT, Rossa LS, Mengarda M., Stofella NC, Oliveira LJ, … Murakami FS. Colorimetric microdilution assay: validation of a standard method for determination of MIC, IC50 %, and IC90 % of antimicrobial compounds. Journal of microbiological methods. 2019;162: 50-61. doi: 10.1016/j.mimet.2019.05.003.
  15. Manga MJA, Podoprigora IV, Volina EG, Ermolaev AV, Smolyakova LA. Evaluation of changes induced in the probiotic Escherichia coli M17 following recurrent exposure to antimicrobials. Journal of Pharmaceutical Research International. 2021;33(29B):158-167. doi: 10.9734/jpri/2021/v33i29B3160.
  16. Arsene MM, Podoprigora IV, Grigorievna VE, Davares AK, Sergeevna DM, Nikolaevna SI. Prolonged exposure to antimicrobials induces changes in susceptibility to antibiotics, biofilm formation and pathogenicity in staphylococcus aureus. J. Pharm. Res. Int. 2022;33(34B):140-151. doi: 10.9734/JPRI/2021/v33i34B31856.
  17. Joshi S. Hospital antibiogram: a necessity. Indian journal of medical microbiology. 2010;28(4):277. doi: 10.4103/0255-0857.71802.
  18. Arsene, M. M., Viktorovna, P. I., Alla, M.V., Mariya, M.A., Sergei, G.V., Cesar, E., … & Olga, P.V. Optimization of Ethanolic Extraction of Enantia chloranta Bark, Phytochemical Composition, Green Synthesis of Silver Nanoparticles, and Antimicrobial Activity. Fermentation. 2022; 8(10): 530. doi: 10.3390/fermentation8100530.
  19. Arsene, M. M., Viktorovna, P. I., Sergei, G.V., Hajjar, F., Vyacheslavovna, Y. N., Vladimirovna, Z.A., … & Sachivkina, N. Phytochemical Analysis, Antibacterial and Antibiofilm Activities of Aloe vera Aqueous Extract against Selected Resistant Gram-Negative Bacteria Involved in Urinary Tract Infections. Fermentation. 2022;8(11): 626. doi: 10.3390/fermentation8110626.
  20. Windels EM, Van den Bergh B, Michiels J. Bacteria under antibiotic attack: Different strategies for evolutionary adaptation. PLoS pathogens. 2020;16(5): e1008431. doi: 10.1371/journal.ppat.1008431.
  21. Leonard A, Möhlis K, Schlüter R, Taylor E, Lalk M, Methling K. Exploring metabolic adaptation of Streptococcus pneumoniae to antibiotics. The Journal of antibiotics. 2020;73(7):441-454. doi: 10.1038/s41429-020-0296-3.
  22. Akhova AV, Tkachenko AG. Multifaceted role of polyamines in bacterial adaptation to antibiotic-mediated oxidative stress. The Microbiological Society of Korea. 2020;56(2):103-110. doi: 10.7845/kjm.2020.0013.
  23. Paun VI, Lavin P, Chifiriuc MC, Purcarea C. First report on antibiotic resistance and antimicrobial activity of bacterial isolates from 13,000-year old cave ice core. Scientific reports. 2021;11(1):1-15. doi: 10.1038/s41598-020-79754-5.
  24. Devanesan S, Ponmurugan K, AlSalhi MS, Al-Dhabi NA. Cytotoxic and antimicrobial efficacy of silver nanoparticles synthesized using a traditional phytoproduct, asafoetida gum. International Journal of Nanomedicine. 2020;15:4351. doi: 10.2147/IJN.S258319.
  25. Loo YY, Rukayadi Y, Nor-Khaizura MAR, Kuan CH, Chieng BW, Nishibuchi M, Radu S. In vitro antimicrobial activity of green synthesized silver nanoparticles against selected gram-negative foodborne pathogens. Frontiers in microbiology. 2018;9:1555. doi: 10.3389/fmicb.2018.01555.
  26. Adamus-Białek W, Wawszczak M, Arabski M, Majchrzak M, Gulba M, Jarych D, Głuszek S. Ciprofloxacin, amoxicillin, and aminoglycosides stimulate genetic and phenotypic changes in uropathogenic Escherichia coli strains. Virulence. 2019;10(1):260-276. doi: 10.1080/21505594.2019.1596507.
  27. Garcia Rivera MA. Antibiotic uptake in Pseudomonas aeruginosa and its consequences on the metabolome (Doctoral dissertation, Hannover: Institutionelles Repositorium der Leibniz Universität Hannover); 2021. doi: 10.15488/10509.
  28. Naveed M. Chaudhry Z, Bukhari SA, Meer B, Ashraf H. Antibiotics resistance mechanism. In: Antibiotics and Antimicrobial Resistance Genes in the Environment. Elsevier. 2020. p.292-312. doi: 10.1016/j.crmicr.2021.100027.
  29. Papkou A, Hedge J, Kapel N, Young B, MacLean RC. Efflux pump activity potentiates the evolution of antibiotic resistance across S. aureus isolates. Nature communications. 2020;11(1):1-15. doi: 10.1038/s41467-020-17735-y.
  30. Green AT, Moniruzzaman M, Cooper CJ, Walker JK, Smith JC, Parks JM, Zgurskaya HI. Discovery of multidrug efflux pump inhibitors with a novel chemical scaffold. Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-General Subjects. 2020;1864(6):129546. doi: 10.1016/j.bbagen.2020.129546.
  31. Pokludová L, Prátová H. Wider Context of Antimicrobial Resistance, Including Molecular Biology Perspective and Implications for Clinical Practice. In: Pokludová L., editor. Antimicrobials in Livestock 1: Regulation, Science, Practice. Cham: Springer; 2020. p. 233-279. doi: 10.1007/978-3-030-46721-0_9.
  32. WHO. New report calls for urgent action to avert antimicrobial resistance crisis. https://www.who.int/news/item/29-04-2019-new-report-calls-for-urgent-action-to-avert-antimicrobial-resistance-crisis. 2019. Accessed 2021 January 28.
  33. Banin E, Hughes D, Kuipers OP. Bacterial pathogens, antibiotics and antibiotic resistance. FEMS microbiology reviews. 2017;41(3):450-452. doi: 10.1093/femsre/fux016.
  34. Saracino IM., Fiorini G, Zullo A, Pavoni M, Saccomanno L, Vaira D. Trends in primary antibiotic resistance in H. pylori strains isolated in Italy between 2009 and 2019. Antibiotics. 2020;9(1):26. doi: 10.3390/antibiotics9010026.
  35. Gebreyohannes G, Nyerere A, Bii C, Sbhatu DB. Challenges of intervention, treatment, and antibiotic resistance of biofilm-forming microorganisms. Heliyon. 2019;5(8): e02192. doi: 10.1016/j.heliyon.2019.e02192.
  36. Behzadi P, Urbán E, Gajdács M. Association between biofilm-production and antibiotic resistance in uropathogenic Escherichia coli (UPEC): an in vitro study. Diseases. 2020;8(2):17. doi: 10.3390/diseases8020017.
  37. Katongole P, Nalubega F, Florence NC, Asiimwe B, Andia I. Biofilm formation, antimicrobial susceptibility and virulence genes of Uropathogenic Escherichia coli isolated from clinical isolates in Uganda. BMC Infectious Diseases. 2020;20(1):1-6. doi: 10.1186/s13756-016-0109-4.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. Fig.1. Biofilm formation in Uropathogenic bacteria exposed or not to antibiotics and silver nanoparticles. The data show the mean absorbance (A450) of 12 trials, representative of biofilm formation evaluated by Crystal violet assay for each bacterium after exposure or not to ampicillin (AMP), Cefazolin (CZ), Kanamycin (Ka) and Silver nanoparticles (AgNPs)

Скачать (101KB)
2. Fig. 2. Planktonic bacteria in Uropathogenic strains before and after successive exposure to antibiotics and silver nanoparticles. The data show the mean absorbance (A450) of 12 trials, representative of planktonic bacteria evaluated simultaneously with biofilm assay for each bacterium after exposure or not to ampicillin (AMP), Cefazolin (CZ), Kanamycin (Ka) and Silver nanoparticles (AgNPs)

Скачать (91KB)
3. Fig. 3. Dissimilarity of uropathogens long exposed or not to antibiotics and nanoparticles. The dendrogram was obtained after a principal component analysis including the Spearman correlation test and considering the susceptibility to antibiotics, the biofilm formation, the planktonic bacteria and the variations of the 3 above-mentioned parameters compared to the initial strains

Скачать (80KB)

© Мбарга М.Д., Маруф Р., Подопригора И.В., Анютулу К.Л., Чапурин Ю.В., Шарова И.Н., 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах