Антибактериальная активность экстракта гвоздики Syzygium aromaticum L. и синергизм его действия с антибиотиками по отношению к уропатогенным кишечным палочкам с множественной лекарственной устойчивостью

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Актуальность. Инфекции мочевыводящих путей представляют растущую угрозу человечеству из-за роста устойчивости уропатогенов к антибиотикам. Изучение природных источников для альтернативных методов лечения стало важным подходом. Цель исследования заключалась в изучении антибактериального действия гвоздики (Syzygium aromaticum L.) по отношению к уропатогенным E. coli. Материалы и методы. Исследование проведено на трех клинических изолятах уропатогенных E. coli с множественной лекарственной устойчивостью и E. coli ATCC 25922. Водно-спиртовой экстракт гвоздики получен методом холодной мацерации. Для оценки антибактериального действия экстракта применяли диффузионный метод в агаровых лунках. Минимальную ингибирующую и минимальную бактерицидную концентрации экстракта определяли методом микроразбавления бульона. С помощью световой микроскопии исследовали морфологические изменения уропатогенных E. coli после воздействия экстракта гвоздики. Для оценки синергизма между экстрактом гвоздики и антибиотиками использовали метод шахматной доски. Все полученные данные были статистически обработаны. Результаты и обсуждение. При использовании диффузионного метода в агаровых лунках действие экстракта на бактерии зависело от его концентрации при диаметре зоны задержки роста 7-10/10-15 мм для уропатогенных штаммов и E. coli ATCC 25922, соответственно. Минимальную ингибирующую и минимальную бактерицидную концентрации экстракта гвоздики по отношению к уропатогенным штаммам составляла 25 мг/мл. Экстракт показал более низкую минимальную ингибирующую концентрацию на E. coli ATCC 25922 (6.25 мг/ мл) при минимальной бактерицидной концентрации, составляющей 25 мг/мл. Соотношение минимальной ингибирующей и минимальной бактерицидной концентраций показало, что экстракт гвоздики обладает бактерицидным действием. Тест на синергизм показал, что комбинация экстракта гвоздики и нитрофурантоина или ципрофлоксацина не приводила к взаимодействию. Однако минимальные ингибирующие концентрации всех протестированных агентов в комбинациях снижались в разной степени. Инкубирование уропатогенных штаммов с экстрактом трансформировало их в нестабильную сферическую L-форму в процентном соотношении 96-99 %. Выводы. Это исследование подчеркивает гвоздику как потенциальное природное антибактериальное средство по отношению к уропатогенным E. coli с множественной лекарственной устойчивостью, что требует дальнейшего изучения ее антибактериальных свойств.

Об авторах

Р. Маруф

Российский университет дружбы народов

Автор, ответственный за переписку.
Email: razanma3rouf@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-9581-5381
г. Москва, Российская Федерация

А. В. Ермолаев

Российский университет дружбы народов

Email: razanma3rouf@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-6472-3644
г. Москва, Российская Федерация

И. В. Подопригора

Российский университет дружбы народов

Email: razanma3rouf@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-4099-2967
г. Москва, Российская Федерация

А. Н. Сенягин

Российский университет дружбы народов

Email: razanma3rouf@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4981-0149
г. Москва, Российская Федерация

М. Д. А. Мбарга

Российский университет дружбы народов

Email: razanma3rouf@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-9626-9247
г. Москва, Российская Федерация

Список литературы

  1. Cortés-Rojas DF, de Souza CRF, Oliveira WP. Clove (Syzygium aromaticum): a precious spice. Asian Pac J Trop Biomed. 2014;4(2):90-96. doi: 10.1016/S2221-1691(14)60215-X.
  2. Pérez-Jiménez J, Neveu V, Vos F, Scalbert A. Identification of the 100 richest dietary sources of polyphenols: An application of the Phenol-Explorer database. Eur J Clin Nutr. 2010;64(3):112-120. doi: 10.1038/ejcn.2010.221.
  3. El-Saber Batiha G, Alkazmi LM, Wasef LG, Beshbishy AM, Nadwa EH, Rashwan EK. Syzygium aromaticum L. (Myrtaceae): Traditional Uses, Bioactive Chemical Constituents, Pharmacological and Toxicological Activities. Biomolecules. 2020;10(2):202. doi: 10.3390/biom10020202.
  4. Kamatou GP, Vermaak I, Viljoen AM. Eugenol - From the remote Maluku Islands to the international market place: A review of a remarkable and versatile molecule. Molecules. 2012;17(6):6953-6981. doi: 10.3390/molecules17066953.
  5. Vicidomini C, Roviello V, Roviello GN. Molecular Basis of the Therapeutical Potential of Clove (Syzygium aromaticum L.) and Clues to Its Anti-COVID-19 Utility. Molecules. 2021;26(7):1880. doi: 10.3390/molecules26071880.
  6. Han X, Parker TL. Anti-inflammatory activity of clove (Eugenia caryophyllata) essential oil in human dermal fibroblasts. Pharm Biol. 2017;55(1):1619-1622. doi: 10.1080/13880209.2017.1314513.
  7. Reichling J, Schnitzler P, Suschke U, Saller R. Essential oils of aromatic plants with antibacterial, antifungal, antiviral, and cytotoxic properties - An overview. Forsch Komplementarmed. 2009;16(2):79-90. doi: 10.1159/000207196.
  8. Fu YJ, Zu YG, Chen LY, Shi XG, Wang Z, Sun S, Efferth T. Antimicrobial activity of clove and rosemary essential oils alone and in combination. Phytotherapy Research. 2007;21(10):989-994. doi: 10.1002/ptr.2179.
  9. Santoro GF, Cardoso MG, Guimarães LGL, Mendonça LZ, Soares MJ. Trypanosoma cruzi: Activity of essential oils from Achillea millefolium L., Syzygium aromaticum L. and Ocimum basilicum L. on epimastigotes and trypomastigotes. Exp Parasitol. 2007;116(3):283-290. doi: 10.1016/j.exppara.2007.01.018.
  10. Machado M, Dinis AM, Salgueiro L, Custódio JBA, Cavaleiro C, Sousa MC. Anti-Giardia activity of Syzygium aromaticum essential oil and eugenol: Effects on growth, viability, adherence and ultrastructure. Exp Parasitol. 2011;127(4):732-739. doi: 10.1016/j.exppara.2011.01.011.
  11. El-kady AM, Ahmad AA, Hassan TM, El-Deek HEM, Fouad SS, Althagfan SS. Eugenol, a potential schistosomicidal agent with anti-inflammatory and antifibrotic effects against Schistosoma mansoni, induced liver pathology. Infect Drug Resist. 2019;12:709-719. doi: 10.2147/IDR.S196544.
  12. Kumar K, Yadav A, Srivastava S, Paswan S. Recent Trends in Indian Traditional Herbs Syzygium Aromaticum and its Health Benefits. J Pharmacogn Phytochem. 2012;1:13-22.
  13. Fazly Bazzaz BS, Darvishi Fork S, Ahmadi R, Khameneh B. Deep insights into urinary tract infections and effective natural remedies. African Journal of Urology. 2021;27(1):6. doi: 10.1186/s12301-020-00111-z.
  14. Abushaheen MA, Muzaheed, Fatani AJ, Alosaimi M, Mansy W, George M, Acharya S, Rathod S, Divakar DD, Jhugroo C, Vellappally S, Khan AA, Shaik J, Jhugroo P. Antimicrobial resistance, mechanisms and its clinical significance. Disease-a-Month. 2020;66(6):100971. doi: 10.1016/j.disamonth.2020.100971.
  15. Rai MK, Deshmukh SD, Ingle AP, Gade AK. Silver nanoparticles: The powerful nanoweapon against multidrug-resistant bacteria. J Appl Microbiol. 2012;112(5):841-852. doi: 10.1111/j.1365-2672.2012.05253.x.
  16. Anand U, Jacobo-Herrera N, Altemimi A, Lakhssassi N. A comprehensive review on medicinal plants as antimicrobial therapeutics: Potential avenues of biocompatible drug discovery. Metabolites. 2019;9(11):258. doi: 10.3390/metabo9110258.
  17. Najumudin K, Ayubu J, M. Elnazeer A. Antigiardial Activity of Some Plant Extracts Used in Traditional Medicine in Sudan in Comparison with Metronidazole. Microbiology: Current Research. 2018;02(04):75-82. doi: 10.35841/2591-8036.18-1025.
  18. Balouiri M, Sadiki M, Ibnsouda SK. Methods for in vitro evaluating antimicrobial activity: A review. J Pharm Anal. 2016;6(2):71-79. doi: 10.1016/j.jpha.2015.11.005.
  19. 19. Arsène MMJ, Podoprigora I V., Davares AKL, Razan M, Das MS, Senyagin AN. Antibacterial activity of grapefruit peel extracts and green-synthesized silver nanoparticles. Vet World. 2021;14(5):1330-1341. doi: 10.14202/vetworld.2021.1330-1341.
  20. Mouafo HT, Tchuenchieu ADK, Nguedjo MW, Edoun FLE, Tchuente BRT, Medoua GN. In vitro antimicrobial activity of Millettia laurentii De Wild and Lophira alata Banks ex C.F. Gaertn on selected foodborne pathogens associated to gastroenteritis. Heliyon. 2021;7(4): e06830. doi: 10.1016/j.heliyon.2021.e06830
  21. Bellio P, Fagnani L, Nazzicone L, Celenza G. New and simplified method for drug combination studies by checkerboard assay. Methods X. 2021;8:101543. doi: 10.1016/J.MEX.2021.101543.
  22. Celenza G, Segatore B, Setacci D, Bellio P, Brisdelli F, Piovano M, Garbarino JA, Nicoletti M, Perilli M, Amicosante G. In vitro antimicrobial activity of pannarin alone and in combination with antibiotics against methicillin-resistant Staphylococcus aureus clinical isolates. Phytomedicine. 2012;19(7):596-602. doi: 10.1016/J.PHYMED.2012.02.010.
  23. Gonelimali FD, Lin J, Miao W, Xuan J, Charles F, Chen M, Hatab SR. Antimicrobial Properties and Mechanism of Action of Some Plant Extracts Against Food Pathogens and Spoilage Microorganisms. Front Microbiol. 2018;9:1639. doi: 10.3389/fmicb.2018.01639.
  24. Oulkheir S, Aghrouch M, El Mourabit F, Dalha F, Graich H, Amouch F, Ouzaid K, Moukale A, Chadli S, Chadli Antibacterial S. Antibacterial Activity of Essential Oils Extracts from Cinnamon, Thyme, Clove and Geranium Against a Gram Negative and Gram Positive Pathogenic Bacteria. Journal of Diseases and Medicinal Plants Special Issue: New Vistas of Research in Ayurveda System of Medicine. 2017;3(1):1-5. doi: 10.11648/j.jdmp.s.2017030201.11.
  25. Revati S, Bipin C, Chitra PB, Minakshi B. In vitro antibacterial activity of seven Indian spices against high level gentamicin resistant strains of enterococci. Archives of Medical Science. 2015;11(4):863-868. doi: 10.5114/aoms.2015.53307
  26. Rosarior VL, Lim PS, Wong WK, Yue CS, Yam HC, Tan SA. Antioxidant-rich Clove Extract, A Strong Antimicrobial Agent against Urinary Tract Infections-causing Bacteria in vitro. Trop Life Sci Res. 2021;32(2):45-63. doi: 10.21315/tlsr2021.32.2.4.
  27. SM M, RO D, OL F. Phenolic Compounds in Antimicrobial Therapy. J Med Food. 2017;20(10):1031-1038. doi: 10.1089/JMF.2017.0017.
  28. Mak KK, Kamal M, Ayuba S, Sakirolla R, Kang YB, Mohandas K, Balijepalli M, Ahmad S, Pichika M. A comprehensive review on eugenol’s antimicrobial properties and industry applications: A transformation from ethnomedicine to industry. Pharmacogn Rev. 2019;13(25):1. doi: 10.4103/phrev.phrev_46_18.
  29. Bouarab-Chibane L, Forquet V, Lantéri P, Clément Y, Léonard-Akkari L, Oulahal N, Degraeve P, Bordes C. Antibacterial Properties of Polyphenols: Characterization and QSAR (Quantitative Structure-Activity Relationship) Models. Front Microbiol. 2019;10(APR):829. doi: 10.3389/FMICB.2019.00829
  30. 30. Kothari V, Gupta A, Naraniwal M. Comparative study of various methods for extraction of antioxidant and antibacterial compounds from plant seeds. Journal of Natural Remedies. 2012;12/2:162-173. doi: 10.18311/jnr/2012/271.
  31. Pham H, Nguyen V, Vuong Q, Bowyer M, Scarlett C. Effect of Extraction Solvents and Drying Methods on the Physicochemical and Antioxidant Properties of Helicteres hirsuta Lour. Leaves. Technologies (Basel). 2015;3(4):285-301. doi: 10.3390/technologies3040285.
  32. Szakiel A, Ruszkowski D, Grudniak A, Kurek A, Wolska KI, Doligalska M, Janiszowska W. Antibacterial and antiparasitic activity of oleanolic acid and its glycosides isolated from marigold (Calendula officinalis). Planta Med. 2008;74(14):1709-1715. doi: 10.1055/s-0028-1088315.
  33. Kurek A, Grudniak AM, Szwed M, Klicka A, Samluk L, Wolska KI, Janiszowska W, Popowska M. Oleanolic acid and ursolic acid affect peptidoglycan metabolism in Listeria monocytogenes. Antonie van Leeuwenhoek, International Journal of General and Molecular Microbiology. 2010;97(1):61-68. doi: 10.1007/s10482-009-9388-6.
  34. Dorota W, Marta K, Dorota TG. Effect of asiatic and ursolic acids on morphology, hydrophobicity, and adhesion of UPECs to uroepithelial cells. Folia Microbiol (Praha). 2013;58(3):245-252. doi: 10.1007/s12223-012-0205-7.
  35. Dörr T, Moynihan PJ, Mayer C. Bacterial Cell Wall Structure and Dynamics. Front Microbiol. 2019;10:2051. doi: 10.3389/fmicb.2019.02051.
  36. Sykes JE. Cell wall-deficient bacterial infections. In: Canine and Feline Infectious Diseases. W.B. Saunders; 2013:380-381. doi: 10.1016/B978-1-4377-0795-3.00039-9.
  37. Fabijan A, Kamruzzaman M, Martinez-Martin D, Venturini C, Mickiewicz K, Flores-Rodriguez N, Errington J, Iredell JR. L-form switching confers antibiotic, phage and stress tolerance in pathogenic Escherichia coli. bioRxiv. 2021;(10):2021.06.21.449206. doi: 10.1101/2021.06.21.449206.
  38. Kawai Y, Mickiewicz K, Errington J. Lysozyme Counteracts β-Lactam Antibiotics by Promoting the Emergence of L-Form Bacteria. Cell. 2018;172(5):1038-1049.e10. doi: 10.1016/J.CELL.2018.01.021.
  39. Glover WA, Yang Y, Zhang Y. Insights into the Molecular Basis of L-Form Formation and Survival in Escherichia coli. PLoS One. 2009;4(10):7316. doi: 10.1371/JOURNAL.PONE.0007316.
  40. Chikada T, Kanai T, Hayashi M, Kasai T, Oshima T, Shiomi D. Direct Observation of Conversion From Walled Cells to Wall-Deficient L-Form and Vice Versa in Escherichia coli Indicates the Essentiality of the Outer Membrane for Proliferation of L-Form Cells. Front Microbiol. 2021;12:537. doi: 10.3389/FMICB.2021.645965/BIBTEX.
  41. Sibanda T, Okoh A. The challenges of overcoming antibiotic resistance: Plant extracts as potential sources of antimicrobial and resistance modifying agents. Afr J Biotechnol. 2010;6(25):2886-2896. doi: 10.4314/ajb.v6i25.58241.
  42. Atteia HG, Hussein E. In vitro antibacterial and synergistic effects of some plant extracts against Staphylococcus aureus and Klebsiella pneumoniae. Journal of Antimicrobials. 2014;129:338-346.
  43. Chu CM, Lowder JL. Diagnosis and treatment of urinary tract infections across age groups. Am J Obstet Gynecol. 2018;219(1):40-51. doi: 10.1016/J.AJOG.2017.12.231.
  44. Uppala A, King EA, Patel D. Cefazolin versus fluoroquinolones for the treatment of community-acquired urinary tract infections in hospitalized patients. European Journal of Clinical Microbiology and Infectious Diseases. 2019;38(8):1533-1538. doi: 10.1007/S10096-019-03582-3.
  45. Faleiro ML, Miguel MG. Use of Essential Oils and Their Components against Multidrug-Resistant Bacteria. Fighting Multidrug Resistance with Herbal Extracts, Essential Oils and their Components. 2013:65-94. doi: 10.1016/B978-0-12-398539-2.00006-9.
  46. Scorzoni L, Sangalli-Leite F, de Lacorte Singulani J, de Paula e Silva ACA, Costa-Orlandi CB, Fusco-Almeida AM, Mendes-Giannini MJS. Searching new antifungals: The use of in vitro and in vivo methods for evaluation of natural compounds. J Microbiol Methods. 2016;123:68-78. doi: 10.1016/J.MIMET.2016.02.005.
  47. Segatore B, Bellio P, Setacci D, Brisdelli F, Piovano M, Garbarino JA, Nicoletti M, Amicosante G, Perilli M, Celenza G. In vitro interaction of usnic acid in combination with antimicrobial agents against methicillin-resistant Staphylococcus aureus clinical isolates determined by FICI and ΔE model methods. Phytomedicine. 2012;19(3-4):341-347. doi: 10.1016/J.PHYMED.2011.10.012.
  48. Xu X, Xu L, Yuan G, Wang Y, Qu Y, Zhou M. Synergistic combination of two antimicrobial agents closing each other’s mutant selection windows to prevent antimicrobial resistance. Sci Rep. 2018;8(1):7237. doi: 10.1038/s41598-018-25714-z.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. Fig. 1. Checkerboard final microplates setting [21]. HA and HB present the tested antibacterial agents

Скачать (93KB)
2. Fig. 2. Inhibition zones of clove extract against E. coli strains. Extract concentrations: 25 (1), 50 (2), 100 (3) and 200 mg/mL (4). DMSO 10 %: negative control. UPEC: uropathogenic E. coli

Скачать (248KB)
3. Fig. 3. Morphological changes in uropathogenic E. coli (UPEC) after exposure to clove extract. A: control (normal rods). B: with extract (L-form spherical cells). C: 1st generation after extract withdrawal (normal rods). Magnification ×1,000

Скачать (102KB)

© Маруф Р., Ермолаев А.В., Подопригора И.В., Сенягин А.Н., Мбарга М.Д., 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах