ЦИНК И КАДМИЙ В ФИТОМАССЕ ДРЕВЕСНЫХ РАСТЕНИЙ ЛЕСНЫХ ЭКОСИСТЕМ: ЗАКОНОМЕРНОСТИ ТРАНСЛОКАЦИИ, АККУМУЛЯЦИИ И БАРЬЕРНЫХ МЕХАНИЗМОВ

Полный текст

Введение Во второй половине ХХ века кадмий (Cd) из редкого рассеянного элемента превратился в элемент, типоморфный для урбанизированных территорий, а по темпам и масштабам загрязнения стал одним из приоритетных поллютантов планеты [1]. Значительная деструктивная активность Cd в биологических системах связана с его высоким сродством к тиоловым группам белков, что приводит к нарушению метаболизма металлов, в частности, к замещению эссенциальных элементов на Cd в металлоферментах [2; 3]. Проблема кадмиевого загрязнения усугубляется существенным сходством его атома с атомом важнейшего биофильного элемента - цинка (Zn), также токсичного в высоких концентрациях. Сходная конфигурация электронных оболочек и близкие значения атомного веса Zn и Cd определяют многие общие черты их миграции в естественных биогеохимических циклах [1]. Особый интерес представляет возможное взаимодействие Zn и Cd в биологических системах [4]. При этом к настоящему времени, согласно работам [5; 6], наблюдается существенный дисбаланс в знаниях, касающихся, с одной стороны, влияния почвенных свойств на поглощение элементов растениями, и, с другой стороны, особенностей поведения данных элементов в системе растительных органов. Анализ литературы позволяет заключить, что эффекты взаимодействия данных металлов в растительном организме могут быть как антагонистическими для Cd в присутствии Zn, так и, напротив, синергетическими: в ряде случаев Cd может обладать повышенной мобильностью в системе «корень - побег», подавляя транслокацию Zn [7]. Вероятно, характер взаимодействия данных элементов зависит от их концентраций и видовой специфики растений. Частью механизма, участвующего в металлическом гомеостазе растений, является компартментализация металлов на уровне тканей и органов, которая может отражать стратегию растения в отношении избытка ТМ [8]. Согласно работе [3], для плодотворной разработки методов фиторемедиации и проведения мониторинга загрязнения ТМ окружающей среды необходимо понимание роли разных тканей растений в передвижении и накоплении металлов. Подчеркнем, что типичные модельные растения при изучении особенностей поведения Zn и Cd - либо Arabidopsis thaliana, либо гипераккумуляторы ТМ (т.е. виды, у которых концентрация ТМ в надземной фитомассе больше, чем в почве). Если объектами изучения выступают древесные растения, то исследования, как правило, проводятся в условиях эксперимента на молодых особях. В этой связи слабо изученным остается поведение данных элементов в растительности лесных экосистем в естественных условиях, при почвенных уровнях Zn и Cd, близких к фоновым. Цель настоящей работы - выявить особенности распределения Zn и Cd - элементов - геохимических аналогов - в фитомассе древесных растений подтаежных сообществ центра Восточно-Европейской равнины и установить наиболее важные аспекты видовой специфики аккумуляции данных ТМ в условиях их фоновых почвенных уровней. Материалы и методы Территория исследования расположена на юго-западе Мещерской низины (центральная часть Восточно-Европейской равнины), в зоне хвойно-широколиственных лесов [9]. Характерная особенность Южной Мещеры - это малоконтрастный рельеф влажных, сырых и заболоченных песчаных равнин. Затрудненная гидродинамика и низкотрофные субстраты как наследие четвертичных оледенений, определяют специфику почвенно-растительных условий района исследований. По работе [9], дерново-подзолистые почвы плакоров в условиях ослабления дренажа сменяются болотно-подзолистыми и болотными почвами. К видам - эдификаторам растительных сообществ относятся сосна (Pinussylvestris), мелколиственные породы - береза (Betulapendula) и осина (Populustremula), а в условиях повышенной трофности субстрата - также дуб (Quercusrobur), ель (Piceaabies) и ольха (Alnus glutinosa). Для большей сопоставимости данных участки почвенно-биогеохимического опробования в пределах района исследований были выбраны таким образом, чтобы все рассматриваемые древесные породы произрастали на минеральных песчаных и супесчаных дерново-подзолистых почвах. Сезонный пробоотбор образцов растительности (фракции фитомассы надземных и подземных органов древесных растений) и почв (горизонт А1) осуществлялся в начале июня, конце июля - начале августа, конце сентября и в конце ноября 2013 года. Корни тщательно отмывались. Все образцы фитомассы высушивались до постоянного воздушно-сухого веса и измельчались с помощью лабораторной мельницы. Навеска каждого образца фитомассы массой 1 г разлагалась с использованием микроволновой системы (используемое объемное соотношение реактивов 24,3: 6: 2: 1 для HNO 3 , Н 2 О 2 , Н 2 SO 4 , HF, соответственно; максимальная температура 200 °С; разложение осуществлялось в 2 этапа) с последующим упариванием. При лабораторном испытании почвенных образцов для определения подвижных (доступных для поглощения корнями растений) форм ТМ использовалась ацетатно-аммонийная буферная вытяжка (рН = 4,8). Валовые несиликатные («псевдоваловые») формы ТМ извлекались царской водкой. В последнем случае использовалось микроволновое разложение навески почвы с последующим упариванием. Определение концентраций Zn и Cd осуществлялось атомно-абсорбционным методом на пламенном спектрометре «Спектр 5-4». Выполнялась трехкратная повторность измерений с последующим осреднением результатов. На основе измеренных сезонных концентраций ТМ и весовых коэффициентов, соответствующих продолжительности каждого сезона, вычислялись среднегодовые концентрации Zn и Cd во фракциях фитомассы и почвах. На основании полученных данных рассчитывался коэффициент транслокации (TF) [цит. по работе 10]: где С shoot - концентрация элемента в побеге (в фотосинтезирующих органах), мг/кг; С root - концентрация элемента в тканях тонких корней, мг/кг. TF отражает эффективность транспорта элементов из подземных в надземные органы и традиционно используется при изучении дальнего транспорта металлов [11]. Величина TF зависит от ряда факторов: - природы элемента (в общем случае для эссенциальных элементов характерна активная транслокация в надземные органы, а для токсичных - существование корневого барьера [12]); - видовой стратегии растения по отношению к данному элементу (для гипераккумуляторов TF 1 даже в случае токсичных элементов, для исключателей TF 1 [10]); - концентрации элемента в питательной среде (в данном случае TF имеет индикаторное значение, позволяя выявить почвенные уровни металла, с которых начинается ограничение его транслокации в надземные органы). Еще один используемый параметр - коэффициент дискриминации Zn/Cd (DF) [цит. по работе 13]: где Zn plant и Zn soil - концентрация Zn, мг/кг, во фракции фитомассы и в почве (подвижная форма), соответственно; Cd plant и Cd soil - то же, для Cd. Величина DF позволяет судить о том, как и насколько изменяется почвенное соотношение Zn/Cd в растительном организме. Значения DF 1 свидетельствуют об активном избирательном поглощении Zn растением. Концентрируя Zn, растение, по сути, «увеличивает разрыв» в почвенном соотношении Zn/Cd в пользу Zn. Значение DF, близкое к 1, служит индикатором пассивного характера поглощения Zn и Cd. Отсутствие избирательности мембранного транспорта приводит к тому, что в растительных тканях сохраняется почвенное соотношение Zn/Cd. Значения DF 1 свидетельствуют о преимущественном - по сравнению с почвой - накоплении Cd и характерны для органов, выполняющих барьерную функцию. Результаты и их обсуждение Для выявления особенностей распределения элементов по органам растений авторами построены ряды распределения Zn и Cd в структурных компонентах фитомассы древесных пород и рассчитаны коэффициенты транслокации (TF). Видно (табл. 1), что фундаментальное различие в характере аккумуляции Zn и Cd заключается в контрастном распределении данных элементов между фитомассой надземных и подземных органов. Как правило, биофильный Zn активно поступает в побег, где он используется для синтеза белков в меристематических тканях [14], а также в составе ферментов активно участвует в метаболических процессах [15]. Транслокация токсичного Cd, как правило, ограничена корневым барьером. Согласно работе [16], иммобилизация ТМ в тканях тонких корней является наиболее общей формой детоксикации металлов в древесных растениях. На примере Arabidopsisthaliana показано [17], что при низких концентрациях в питательной среде (до 5 мкмоль/л) Cd, главным образом, удерживается в апопласте коры корня. При повышении концентрации (до 50 мкмоль/л) Cd, благодаря наличию в клетках эндодермы поясков Каспари, переходит в симпласт; симпластическая секвестрация Cd в корнях считается важным механизмом уменьшения его апопластического транспорта в направлении ксилемы. Таблица 1 Ряды относительного распределения Zn и Cd в структурных компонентах древесных растений Южной Мещеры и коэффициенты транслокации (TF) данных металлов из корней в надземные органы* Вид ТМ TF Ряды относительного распределения Pinussylvestris (61) Примечания: 1. В скобках указан возраст модельных деревьев. Сокращения: Т.К. - тонкие корни (< 3 мм в диаметре); Т.К.-Др. - древесина толстых корней; Т.К.-К. - кора толстых корней; Т.В. - тонкие ветви; К. - кора ствола; Др. - древесина ствола. 2. Полужирным курсивом выделены метаболически наиболее активные ткани побегов (пояснения в тексте). Table 1 Ranks of Zn and Cd relative distribution in the structural components of tree species of the southern Meshchera and the translocation factors (TF) of metals from roots to shoots Tree species HМ TF Ranks of relative distribution Pinussylvestris (61)* Zn 1.146 The metabolically active tissues of shoots are shown in bold italics (explanation in text). Величина TF позволяет выявить не только общие закономерности, но и видовую специфику аккумуляции ТМ. Как следует из таблицы 1, максимальные значения TFZn получены для березы и осины, что согласуется с результатами целого ряда исследований [5; 18; 19]. Береза и осина - «классические» гумидокатные виды, эволюция которых во влажных бореальных ландшафтах способствовала повышенному поглощению подвижных катионогенных элементов, в частности, Zn [20]. Таблица 2 Содержание Zn и Cd в минеральных почвах Южной Мещеры в сравнении с экологическими нормативами содержания металлов (ЭН*) для песчаных почв, мг/кг Почва, форма металла (тип экстракции) Zn Cd Дерново-подзолистые песчаные и супесчаные почвы Южной Мещеры ААБ 1,473 (0,805-2,027) 0,059 (0,037-0,088) Вал. 25,237 (8,145-56,213) 0,113 (0,051-0,160) ЭН (песчаные почвы) [цит. по работе 21] ААБ 6,0 0,055 Вал. 165,0 0,34 * ЭН - верхний предел накопления элемента в почве данного типа при отсутствии техногенного загрязнения (с учетом типологических и региональных особенностей почвообразования). ЭН служит альтернативой традиционному гигиеническому нормированию на основе ПДК. Методику определения ЭН см. в работе [21]. Примечание. В скобках указан диапазон варьирования концентраций Zn и Cd в пределах участков почвенно-биогеохимического опробования. ААБ - подвижные формы металла (экстракция ацетатно-аммонийным буфером с рН - 4,8). Вал. - валовые несиликатные формы. Table 2 Zn and Cd concentrations in the mineral soils of the southern Meshchera in comparison with the ecological standards (ES*) of HM concentrations for sandy soils, mg/kg Soil, HM speciation (type of extraction) Zn Cd Sod-podzolic sandy soils of the southern Meshchera mobile 1.473 (0.805-2.027) 0.059 (0.037-0.088) gross 1 25.237 (8.145-56.213) 0.113 (0.051-0.160) ES (sandy soils) [21] mobile 6.0 0.055 gross 2 165.0 0.34 Notes: * Ecological standard (ES) represents the maximum threshold of the element accumulation in this soil type under absence of anthropogenic pollution (including typological and regional peculiarities of soil formation). ES is an alternative to traditional hygienic regulation based on MPC. The method of ES determination is presented in the research work [21]. The range of variation of Zn and Cd concentrations within the study area is shown in parentheses. HM soil speciation: mobile - extraction with ammonium acetate buffer, pH 4.8; gross - extraction with mixture of concentrated nitric, hydrochloric, sulfur acids and hydrogen peroxide according to Riņķis ( 1 ) or extraction with aqua regia ( 2 ). Примечательно, что для двух древесных пород - дуба и ели - TFZn меньше 1, что более типично для токсичного Cd. Поскольку содержание Zn в почвах Мещеры ниже установленного для песчаных почв экологического норматива (табл. 2), такие значения TFZn не могут быть объяснены проявлением барьерной функции корня в отношении эссенциального элемента в условиях его высоких почвенных концентраций, а связаны исключительно с особенностями данных древесных пород. Согласно работе [22], концентрации Zn и Cd в листьях каменного дуба (Quercus ilex) не отражают доступные почвенные уровни данных ТМ, по-видимому, из-за важных механизмов избегания их поглощения корнями или из-за низких темпов транслокации ТМ в листья. Так как, согласно полученным авторами данным, концентрация Zn в листьях дуба в среднем в 8, а в тонких корнях - в 1,5- 1,8 раз меньше, чем в соответствующих органах березы, блокирование транспорта Zn у дуба осуществляется на двух уровнях: транслокации в надземную фитомассу (более значимо) и корневого поглощения. Отметим, что дуб - это ариданитный вид; эволюция его мембранных транспортеров происходила в условиях дефицита доступных для поглощения двухвалентных катионов. Это способствовало, во-первых, развитию высокоаффинных транспортных систем в отношении Zn и, во-вторых, слабой избирательности поглощения Zn в сравнении с Cd (на это указывают близкие величины TF для данных элементов в табл. 1, а также минимальные, по сравнению с другими древесными породами, значения DFZn/Cd: см. далее в табл. 3). Ель, в отличие от дуба - гумидокатный вид, избирательно поглощающий Zn (TFZn больше TFCd почти в 2 раза - табл. 1). Однако TFZn 1, а также минимальное значение TFCd свидетельствуют о повышенной чувствительности ели к данным ТМ. Авторский вывод подтверждается результатами A.H. Österås [23], в соответствии с которыми ель обыкновенная признана видом, наиболее чувствительным к элементу Cd (по сравнению с сосной и березой). Еще одним индикатором гиперчувствительности ели к Cd является тот факт, что минимальные концентрации данного металла обнаружены не в древесине, что вполне ожидаемо в связи с ее низкой зольностью, а в хвое (табл. 1). Известно, что чувствительность растений к ТМ зависит от взаимосвязанной сети молекулярных и физиологических механизмов [12], в частности, степень толерантности к Cd коррелирует с присущими уровнями глутатиона и клеточной способностью синтезировать тиоловые компоненты [7], в первую очередь, фитохелатины [12; 24]. Фитохелатины - низкомолекулярные пептиды, способные благодаря наличию SH-групп связывать тяжелые металлы, в первую очередь, Cd 2+ и Hg 2+ [25]. Однако несмотря на то, что синтез фитохелатинов неотъемлемая часть программы ответа клетки на поступление ТМ, прямая зависимость между уровнем фитохелатинов в клетках, с одной стороны, и их устойчивостью к ТМ, а также содержанием их ионов в органах, с другой стороны, отсутствует [3; 26]. В этой связи становится очевидным, что для объяснения устойчивости растения к тому или иному ТМ одной лишь информации об уровне тиоловых соединений и их метаболизме в растительном организме недостаточно, а необходимы детальные сведения о механизмах металлического гомеостаза в контексте всех катионов и их концентраций [27; 28]. Как следует из таблицы 1, единственной древесной породой, накапливающей Cd в надземных органах, в том числе в листьях, в повышенном количестве, является осина (TFCd 1). О фитоэкстракционных свойствах растений семейства Salicaceae хорошо известно [5; 29]. Примечательно, что именно для осины ряды относительного распределения Zn и Cd по фракциям фитомассы идентичны. При этом, отличие в распределении данных элементов в фитомассе других видов, помимо преимущественной аккумуляции Cd в корнях, наиболее характерно соотношение концентраций в системе «тонкие ветви - фотосинтезирующие органы». Согласно работе [5], концентрации Zn в листьях деревьев, как правило, больше, чем в ветвях, в то время как для Cd характерна обратная закономерность. При этом у видов, слабо накапливающих Zn, его распределение между ветвями и листьями подобно распределению Cd. Такая тенденция - преимущественная аккумуляция в ветвях как Cd, так и Zn - характерна для ели и ольхи (см. табл. 1). Более высокие концентрации Cd в листьях, чем в ветвях, возможны, по работе [5], лишь в случае сильных аккумуляторов данного металла. Последняя закономерность в нашем случае характерна для гумидокатных осины и березы. При этом «классическая» последовательность, индицирующая биофильность Zn и токсичность Cd (ветви/листья ; 1 для цинка и 1 для кадмия), выполняется для сосны и дуба. Сосна, приспособленная к обитанию на песках и других субстратах с низкой водоудерживающей способностью, как и дуб, - ариданитный вид [20], умеренно накапливающим Zn и избегающим высоких концентраций Cd в надземной фитомассе. Полученные данные позволяют предположить, что селективность транспортных систем древесных растений по отношению к Cd увеличивается в направлении: корни < тонкие ветви фотосинтезирующие органы, что связано с необходимостью защиты фотосинтетического аппарата. Существенно большая избирательность мембранного транспорта в побегах, чем в корнях, находит отражение в результатах корреляционного анализа: наиболее высокая положительная корреляция (+0,823) установлена между рядами средних концентраций Cd и Zn в подземных органах растений, что согласуется с известным фактом широкой субстратной специфичности транспортеров корней [12]. При этом корреляция в концентрациях Cd и Zn для фракций надземной фитомассы снижена (+0,685). Отметим, что повышенная избирательность транспортных систем побегов к биофильным элементам установлена, например, для К: согласно работе [13], в клетках листьев растений идентифицированы различные К-каналы, избирательно транспортирующие К и блокирующиеся микромолярными концентрациями его геохимического аналога - токсичного 137 Cs. При этом поглощение данных элементов корнями намного менее избирательно: 137 Cs поступает в корень по К-транспортным системам. По-видимому, использование в значительной мере неселективного корневого поглощения ионов с последующей «тонкой настройкой» (повышением селективности) механизмов их трансмембранного транспорта, включая эффективное комплексообразование с лигандами и изоляцию в вакуоли, энергетически более выгодно, чем создание высокоизбирательных транспортных систем на уровне корня. Кроме того, нельзя не учитывать также еще одно возможное преимущество неселективного ионного поглощения: при дефиците какого-либо эссенциального металла некоторые из его функций могут выполняться другими поглощенными элементами, как, например, в случае с некоторыми металлопротеинами [28]. При этом замена Zn на Cd в ферменте карбоангидраза диатомеи Thalassiosira weissflogii с сохранением его энзиматической функции - это уникальный пример в биологии [27]; как правило, замена осуществляется эссенциальными, а не токсичными элементами. В то же время очевидный минус неселективности корневого поглощения состоит в вероятности рисков нарушения гомеостаза важнейших элементов. В таблице 3 приведены значения коэффициента дискриминации (DFZn/Cd) для биообъектов подтаежных сообществ Южной Мещеры. Подчеркнем, что ряд особенностей распределения двух элементов - геохимических аналогов по фракциям фитомассы древесных растений уже был отмечен авторами ранее в связи с анализом TF и рядов относительного распределения Zn и Cd. Поэтому при анализе значений DF остановимся лишь на наиболее важных моментах. Таблица 3 Коэффициенты дискриминации Zn/Cd (DF) в биообъектах подтаежных сообществ Южной Мещеры как индикатор избирательности биологического поглощения Zn по сравнению с Cd Древесная порода Фракция фитомассы DF Древесная порода Фракция фитомассы DF Pinussylvestris (61) Древесина 0,678 Populus tremula (45) Древесина 6,182 Кора 0,643 Кора 10,824 Тонкие ветви 2,142 Тонкие ветви 10,081 Хвоя 6,107 Листья 10,283 Т.К.- древ. 1,187 Т.К. - древ. 2,505 Т.К. - кора 3,011 Т.К. - кора 4,378 Тонкие корни 2,296 Тонкие корни 3,173 Piceaabies (59) Древесина 0,444 Quercusrobur (81) Древесина 2,618 Кора 6,885 Кора 0,606 Тонкие ветви 3,576 Тонкие ветви 2,491 Хвоя 5,321 Листья 2,766 Т.К.- древ. 2,633 Т.К. - древ. 0,809 Т.К. - кора 4,809 Т.К. - кора 1,893 Тонкие корни 4,520 Тонкие корни 3,946 Betulapendula (55) Древесина 1,949 Alnus glutinosa (57) Древесина 1,120 Кора 10,162 Кора 7,572 Тонкие ветви 4,885 Тонкие ветви 7,826 Листья 7,156 Листья 13,161 Т.К.- древ. 6,458 Корни (без разделения на фракции) 2,607Т.К. - кора 13,975 Тонкие корни 6,858 Примечания: 1. См. примечания к таблице 1. 2. Курсивом выделены значения DF < 1, полужирным курсивом - значения DF > 5 (пояснения в тексте). Table 3 Discrimination factors Zn/Cd (DF) for the structural components of the tree species of forest ecosystems as indicator of the selectivity of Zn biological absorption compared to Cd Tree species Fraction of phytomass DF Tree species Fraction of phytomass DF Pinussylvestris (61) Stem wood 0.678 Populus tremula (45) Stem wood 6.182 Stem bark 0.643 Stem bark 10.824 Branches 2.142 Branches 10.081 Needles 6.107 Leaves 10.283 C.R.-W. 1.187 C.R.-W. 2.505 C.R.-B. 3.011 C.R.-B. 4.378 Fine roots 2.296 Fine roots 3.173 Piceaabies (59) Stem wood 0.444 Quercusrobur (81) Stem wood 2.618 Stem bark 6.885 Stem bark 0.606 Branches 3.576 Branches 2.491 Needles 5.321 Leaves 2.766 C.R.-W. 2.633 C.R.-W. 0.809 C.R.-B. 4.809 C.R.-B. 1.893 Fine roots 4.520 Fine roots 3.946 Betulapendula (55) Stem wood 1.949 Alnus glutinosa (57) Stem wood 1.120 Stem bark 10.162 Stem bark 7.572 Branches 4.885 Branches 7.826 Leaves 7.156 Leaves 13.161 C.R.-W. 6.458 Roots 2.607C.R.-B. 13.975 Fine roots 6.858 Notes: see notes to table 1. Values DF < 1 are shown in italics; values DF > 5 are shown in bolditalics (explanation in text). Во-первых, осина и береза, несмотря на значительную аккумуляцию как Zn, так и Cd в надземной фитомассе, характеризуются максимальной избирательностью накопления Zn (DF > 5 для большинства фракций). Согласно работе [8], в листьях и стволе Populustremulax P. alba при внесении избыточного количества Cd в почву существенно - на 66% и 127% соответственно - увеличилась концентрация Zn, хотя его почвенный уровень оставался неизменным. Повышенное биопоглощение Zn в условиях избытка доступного Cd может, таким образом, служить защитным механизмом против токсического действия последнего, предотвращая его связывание с биомолекулами. Во-вторых, кора древесных пород подтайги выполняет функцию балласта в отношении избытка поглощенных металлов. При этом для гумидокатных пород - березы, осины, ольхи и ели - кора выступает в качестве важного аккумулятора Zn (DF 1). Повышенное накопление Zn в старых тканях, в том числе в коре, отмечалось для Populustremulax P. alba в экспериментальных условиях при внесении избыточного количества Zn в почву [8]. Кора ариданитных видов (сосны и дуба), напротив, аккумулирует преимущественно Cd (DF 1). В-третьих, типичным органом, выполняющим барьерную функцию в отношении Cd, служит древесина ствола: величины DF для данной фракции фитомассы, как правило, имеют минимальное значение. Главными компонентами древесины, способными связывать катионы, являются вещества клеточных стенок - пектины, гемицеллюлозы и лигнин [23]. При этом катионообменную способность клеточных стенок обусловливают отрицательные заряды карбоксильных групп, в том числе, -СООН группы D-галактуроновых кислот, составляющих основу полимерной цепи пектинов [30]. Сродство ионов металлов к клеточным стенкам зависит от происхождения пектина: пектиновые кислоты различных растений могут иметь разную степень метилирования, что влияет на количество гидроксильных групп, способных связываться с элементами [16]. Поэтому конкурентная способность металлов в отношении их сродства к материалу клеточных стенок может варьировать в зависимости от вида растений или концентрации металла. В работе [16] приводится несколько возможных вариантов предпочтения связывания металлов: Из приведенных последовательностей, а также материалов работы [23] следует, что сродство к клеточным стенкам токсичного Cd, как правило, подобно биофильному Zn, и это - один из наиболее характерных примеров сходства в поведении элементов - геохимических аналогов в растительном организме. При этом закономерен вопрос о причинах преимущественной аккумуляции в древесине именно Cd. По-видимому, барьерная функция древесины в отношении Cd связана со спецификой транспортной формы данного элемента в ксилемном соке. По работе [23], транслокация катионов металлов из корней в надземные органы может быть увеличена, если транспортируемые катионы формируют комплексы с органическими веществами, так как при этом уменьшается их сродство к отрицательным зарядам полигалактуроновых кислот клеточных стенок. К настоящему времени считается установленным [12], что большая часть Cd в ксилемном соке растений присутствует в ионной форме. Zn в ксилемном соке может перемещаться как в форме свободного иона, так и в комплексе с низкомолекулярными лигандами, что предотвращает его связывание с компонентами клеточных стенок ксилемы [27; 31]. В этой связи встает вопрос о соотношении транспортных форм Zn и Cd в ксилемном соке. В работе [24] установлено, что в ксилемном соке клещевины (Ricinuscommunis) только малая часть Cd (менее 10%) связывалась с определенными тиоловыми соединениями, по-видимому, с глутатионом. Оставшаяся доля (более 90%) мигрировала в форме свободного иона Cd 2+ . При этом доля Zn, присутствовавшего в ксилемном соке клещевины в ионной форме, составляла около 50%. Если подобные соотношения ксилемных форм Zn и Cd характерны для рассматриваемых древесных пород, то ксилемный транспорт Cd преимущественно в форме свободного иона - это, по-видимому, основная причина его приоритетного связывания с материалом клеточных стенок. Примечательно, что среди всех изученных авторами видов барьерная функция стволовой древесины в отношении Cd не характерна для осины (DF = 6,182 - табл. 3). Ранее уже отмечался ряд особенностей в локализации Zn и Cd в фитомассе осины, что принципиально отличает ее от других видов. В частности, величина TFCd для осины больше 1, что позволяет сделать вывод о тенденции гипераккумуляции данного элемента. Хотя осина не является гипераккумулятором Cd в «классическом» понимании [32; 33], определенное тождество здесь несомненно. Как показано ранее, возможность аккумуляции избыточного количества металла в надземных органах растений, в том числе в листьях гипераккумуляторов, тесно связана со спецификой транспортной формы элемента в ксилемном соке. Преобладающей транспортной формой металлов в случае гипераккумуляторов, по-видимому, служат комплексы с органическими лигандами [12]. Из-за их низкого, по сравнению со свободными ионами, сродства к материалу клеточных стенок они, очень ограниченно поглощаясь тканями ксилемы, в основном поступают в листья. Экспериментально показано, что подавление экспрессии гена, кодирующего синтез хелатора Zn в ксилемном соке, приводит к существенному уменьшению транслокации данного металла из корней в побеги в гипераккумуляторе Zn Arabidopsis halleri [34]. В этой связи примечателен тот факт, что, согласно работе [35], концентрации глутатиона (важного хелатора Cd в ксилемном и флоэмном соке [23]) в ксилемном соке тополя (Populusx Canadensis) (0,1-13 мкМоль/л) были существенно выше, чем содержание любых тиоловых соединений в ксилемном соке бука (до 3 мкМоль/л), ели (до 3 мкМоль/л) или ивы (до 6 мкМоль/л). Возможно, повышенное хелатирование Cd в ксилемном соке растений рода Populus, связанное с особенностями метаболизма тиоловых соединений, - это причина снижения барьерной функции древесины осины по отношению к Cd. Второстепенным компонентом древесины, который также содержит карбоксильные группы и может связывать катионы, повышая ионообменную емкость древесины, являются экстрактивные вещества, к которым относятся свободные жирные кислоты и смоляные кислоты [23]. Они сконцентрированы, главным образом, в смоляных каналах и в клетках лучевой паренхимы. В этой связи закономерным представляется тот факт, что минимальные величины DF получены для древесины хвойных пород - ели и сосны (см. табл. 3). Их аккумулирующая способность в отношении Cd повышается, по-видимому, именно за счет дополнительной ионообменной емкости карбоксильных групп смоляных кислот. Заключение Таким образом, распределение элементов - геохимических аналогов - биофильного Zn и токсичного Cd - в фитомассе древесных видов подтаежных сообществ Южной Мещеры достаточно контрастно. При почвенных концентрациях данных металлов, близких к фоновым, мощным регулятором их миграции служит растительность. На уровне целого растения, ткани или клетки излишки металлов, как правило, локализованы в метаболически менее активных органах, тканях или клеточных компартментах [16]. В настоящей работе показана возможность использования ряда показателей - рядов относительного распределения, коэффициентов транслокации и дискриминации - для выявления специфики поведения Zn и Cd в тканях древесных растений. При этом к наиболее общим закономерностям можно отнести: 1) активную транслокацию Zn в надземные органы и существенную аккумуляцию Cd в тканях корней; 2) повышение селективности транспортных систем древесных растений по отношению к Cd в направлении: корни < тонкие ветви < фотосинтезирующие органы, что связано с необходимостью защиты фотосинтетического аппарата; 3) аккумуляцию избытка поглощенных металлов в коре гумидокатных (Zn) и ариданитных (Cd) видов; 4) барьерную функцию древесины в отношении Cd, обусловленную его преимущественным ксилемным транспортом в форме свободного иона Cd 2+ . Однако указанные закономерности не универсальны и могут существенно варьировать в зависимости от видовой специфики растений. Наиболее ярким примером является осина, накапливающая высокие концентрации Zn и Cd в фотосинтезирующих органах. Распределение данных элементов в фитомассе осины связано не только с ее гумидокатностью и спецификой мембранных транспортных систем, но и с особенностями метаболизма тиоловых соединений, что свидетельствует о сложности механизма металлического гомеостаза в растениях.

Об авторах

О С Железнова

Российский университет дружбы народов; Рязанский государственный университет им. С.А. Есенина

Автор, ответственный за переписку.
Email: Zheleznova_rzn@mail.ru

Железнова Ольга Сергеевна - аспирант 2 курса экологического факультета Российского университета дружбы народов; техник-лаборант кафедры физической географии и методики преподавания географии Рязанского государственного университета имени С.А. Есенина.

ул. Миклухо-Маклая, 6, Москва, Россия, 117198; ул. Свободы, 46, Рязань, Россия, 390000

Н А Черных

Российский университет дружбы народов

Email: chernykh_na@rudn.university

Черных Наталья Анатольевна - доктор биологических наук, профессор; заведующая кафедрой судебной экологии с курсом экологии человека Российского университета дружбы народов.

ул. Миклухо-Маклая, 6, Москва, Россия, 117198

С А Тобратов

Рязанский государственный университет им. С.А. Есенина

Email: tobratovsa@mail.ru

Тобратов Сергей Анатольевич - кандидат биологических наук, руководитель лаборатории геохимии ландшафтов при кафедре физической географии и методики преподавания географии Рязанского государственного университета имени С.А. Есенина, доцент.

ул. Свободы, 46, Рязань, Россия, 390000

Список литературы