RUDN Journal of MedicineRUDN Journal of MedicineВестник Российского университета дружбы народов. Серия: Медицина2313-02452313-0261Peoples’ Friendship University of Russia named after Patrice Lumumba (RUDN University)4765210.22363/2313-0245-2025-29-4-510-519ALZJSIDENTISTRYСТОМАТОЛОГИЯReview ArticleOral microbiota importance in the development and prognosis of oropharyngeal region oncological diseasesЗначение микробиоты полости рта в возникновении и прогнозе онкологических заболеваний орофарингеальной областиhttps://orcid.org/0000-0003-4068-76987091-8276AvanesovAnatoliy M.АванесовА. М.Simionidi_e@pfur.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8037-594X2562-4392GvozdikovaEvgeniya N.ГвоздиковаЕ. Н.Simionidi_e@pfur.ruhttps://orcid.org/0009-0004-6388-52613974-2021SimionidiYefiСимионидиЕ.Simionidi_e@pfur.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5426-10849410-6747TitovaVera A.ТитоваВ. А.Simionidi_e@pfur.ruRUDN UniversityРоссийский университет дружбы народовRussian Scientific Center of RoentgenoradiologyРоссийский научный центр рентгенорадиологии18122025294MEDICAL GENETICSМЕДИЦИНСКАЯ ГЕНЕТИКА51051917122025Copyright ©; 2025, Avanesov A.M., Gvozdikova E.N., Simionidi Y., Titova V.A.Copyright ©; 2025, Аванесов А.М., Гвоздикова Е.Н., Симиониди Е., Титова В.А.2025Avanesov A.M., Gvozdikova E.N., Simionidi Y., Titova V.A.Аванесов А.М., Гвоздикова Е.Н., Симиониди Е., Титова В.А.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://journals.rudn.ru/medicine/article/view/47652

Relevance. Despite many years of scientific research and clinical results, cancer remains a global health problem. In recent years, there has been an increased interest in studying the role of microorganisms in the occurrence, prognosis and progression of cancer. The probability of isolating carcinogenic microorganisms in the oral microbiota is quite high. In this regard, understanding the role of microorganisms in the occurrence and course of cancer pathology in the future can contribute to the development of innovative strategies for the prevention, treatment of malignant neoplasms and minimization of complications of antitumor treatment. The purpose of this review is a literature analysis of the relationship between representatives of the human oral microbiota in the occurrence and prognosis of cancer. Collection and analysis of 1050 scientific papers using PubMed, Google Scholar and eLIBRARY search engines, published from 2003 to 2024, of which 47 papers are included in this literature review. According to the literature analysis, prevention, diagnostics and treatment of oncological diseases can and should be supplemented by dental approaches aimed at normalizing the microflora. Understanding that oral sanitation significantly reduces its bacterial contamination and, as a result, reduces the number of pathogenic and oncogenic microorganisms can improve the quality of antitumor treatment without significant material and social costs. Conclusion. The use of modern methods of diagnostics and monitoring of oral microbiota in dentistry can become the basis for the development of new strategies for the prevention and treatment of malignant neoplasms of the oral mucosa. Integration of these data into clinical practice requires interdisciplinary cooperation between oncologists, microbiologists and dentists to improve the prognosis of patient treatment.

Актуальность. Несмотря на многолетние научные исследования и клинические результаты, онкологические заболевания остаются глобальной проблемой здравоохранения. В последние годы возрос интерес к изучению роли микроорганизмов в возникновении, прогнозе и прогрессировании онкологических заболеваний. Вероятность выделения в составе ротовой микробиоты канцерогенных микроорганизмов достаточно велика. В связи с этим, понимание роли микроорганизмов в возникновении и течении онкологической патологии в дальнейшем может способствовать разработке инновационных стратегий профилактики, лечения злокачественных новообразований и минимизации осложнений противоопухолевого лечения. Целью данного обзора является литературный анализ роли представителей микробиоты полости рта человека в возникновении и прогнозе онкологических заболеваний. В ходе исследования проведены сбор и анализ 1050 научных работ с помощью поисковых систем PubMed, Google Scholar и eLIBRARY, опубликованных с 2003 по 2024 гг., среди которых 47 работ включены в данный литературный обзор. Согласно данным проведенного литературного анализа, профилактика, диагностика и лечение онкологических заболеваний могут и должны быть дополнены стоматологическими подходами, направленными на нормализацию микробиоты полости рта. Понимание того, что санация полости рта существенно снижает ее бактериальную обсемененность и как следствие сокращает количество патогенных и онкогенных микроорганизмов, может повысить качество противоопухолевого лечения без существенных материальных и социальных затрат. Выводы. Применение современных методов диагностики и мониторинга микробиоты полости рта в стоматологии может стать основой для разработки новых стратегий профилактики и лечения злокачественных новообразований слизистой оболочки полости рта. Интеграция этих данных в клиническую практику требует междисциплинарного сотрудничества между онкологами, микробиологами и стоматологами для улучшения прогноза лечения пациентов.

Microbiota oral cavitymalignant neoplasmscarcinogenesisoncogenic bacteriachronic inflammationмикробиота полости ртазлокачественные новообразованияканцерогенезонкогенные бактериихроническое воспалениеGilbert JA, Neufeld JD. Life in a World without Microbes. PLoS Biol. 2014;12(12): e1002020. doi:10.1371/journal.pbio.1002020Hou K, Wu ZX, Chen, XY, Wang, JQ, Zhang D., Xiao C, Zhu D, Koya, J B, Wei L, Li J, Chen ZS. Microbiota in health and diseases. Signal Transduct Target Ther. 2022;7(1):135. doi:10.1038/s41392–022–00974–4Hsiao EY, McBride SW, Hsien S, Sharon G, Hyde ER, McCue T, Codelli JA, Chow J, Reisman SE, Petrosino J F, Patterson PH, Mazmanian S K. Microbiota modulate behavioral and physiological abnormalities associated with neurodevelopmental disorders. Cell. 2013;155(7):1451–1463. doi:10.1016/j.cell.2013.11.024Trompette A, Gollwitzer ES, Yadava K, Sichelstiel AK, Sprenger N, Ngom-Bru C, et al. Gut microbiota metabolism of dietary fiber influences allergic airway disease and hematopoiesis. Nat Med. 2014;20(2):159–166. doi:10.1038/nm.3444Mesa F, Magan-Fernandez A, Castellino G, Chianetta R, Nibali L, Rizzo M. Periodontitis and mechanisms of cardiometabolic risk: Novel insights and future perspectives. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2019;1865(2):476–484. doi:10.1016/j.bbadis.2018.12.001Shi Y, Zheng W, Yang K, Harris KG, Ni K, Xue L, et al. Intratumoral accumulation of gut microbiota facilitates CD47‑based immunotherapy via STING signaling. J Exp Med. 2020;217(5): e20192282. doi:10.1084/jem.20192282Zheng D, Liwinski T, Elinav E. Interaction between microbiota and immunity in health and disease. Cell Res. 2020;30(6):492–506. doi:10.1038/s41422–020–0332–7González-Sánchez P, DeNicola GM. The microbiome(s) and cancer: know thy neighbor(s). J Pathol. 2021;254(4):332–343. doi:10.1002/path.5661Hanahan D, Weinberg RA. The hallmarks of cancer. Cell. 2000;100(1):57–70. doi:10.1016/s0092-8674 (00) 81683-9Sung H, Ferlay J, Siegel RL, Laversanne M, Soerjomataram I, Jemal A, Bray F. Global Cancer Statistics 2020: GLOBOCAN Estimates of Incidence and Mortality Worldwide for 36 Cancers in 185 Countries. CA Cancer J Clin. 2021;71(3):209–249. doi:10.3322/caac.21660Stasiewicz M, Karpiński TM. The oral microbiota and its role in carcinogenesis. Semin Cancer Biol. 2022;86(Pt3):633–642. doi:10.1016/j.semcancer.2021.11.002Whiteman DC, Wilson LF. The fractions of cancer attributable to modifiable factors: A global review. Cancer Epidemiol. 2016;44:203–221. doi:10.1016/j.canep.2016.06.013Rajagopala SV, Vashee S, Oldfield LM, Suzuki Y, Venter JC, Telenti A, Nelson KE. The Human Microbiome and Cancer. Cancer Prev Res (Phila). 2017;10(4):226–234. doi:10.1158/1940-6207.CAPR‑16-0249Bollati V, Monti P, Biganzoli D, Marano G, Favero C, Iodice S, et al. Environmental and Lifestyle Cancer Risk Factors: Shaping Extracellular Vesicle OncomiRs and Paving the Path to Cancer Development. Cancers (Basel). 2023;15(17):4317. doi:10.3390/cancers15174317Sun J, Tang Q, Yu S, Xie M, Xie Y, Chen G, Chen L. Role of the oral microbiota in cancer evolution and progression. Cancer Med. 2020;9(17):6306–6321. doi:10.1002/cam4.3206Chen Y, Chen X, Yu H, Zhou H, Xu S. Oral Microbiota as Promising Diagnostic Biomarkers for Gastrointestinal Cancer: A Systematic Review. Onco Targets Ther. 2019;12:11131–11144. doi:10.2147/OTT.S230262Zhang L, Liu Y, Zheng HJ, Zhang CP. The Oral Microbiota May Have Influence on Oral Cancer. Front Cell Infect Microbiol. 2020;9:476. doi:10.3389/fcimb.2019.00476Li R, Xiao L, Gong T, Liu J, Li Y, Zhou X, Li Y, Zheng X. Role of oral microbiome in oral oncogenesis, tumor progression, and metastasis. Mol Oral Microbiol. 2023;38(1):9–22. doi:10.1111/omi.12403Grigorievskaya ZV, Petukhova IN, Bagirova NS, Aginova VV, Kononets PV. Role of the microbiota in oncogenesis. Siberian journal of oncology. 2023;22(2):129–142. (In Russian)Григорьевская З.В., Петухова И.Н., Багирова Н.С., Агинова В.В., Кононец П.В. Роль микробиоты в онкогенезе // Сибирский онкологический журнал. 2023;22(2):129–142Gu Z, Liu Y. A bibliometric and visualized in oral microbiota and cancer research from 2013 to 2022. Discov Oncol. 2024;15(1):24. doi:10.1007/s12672-024-00878-5Li R, Xiao L, Gong T, Liu J, Li Y, Zhou X, Li Y, Zheng X. Dysbiosis of salivary microbiome and cytokines influence oral squamous cell carcinoma through inflammation. Arch Microbiol. 2021;203(1):137–152. doi:10.1007/s00203-020-02011‑wSenneby A, Davies JR, Svensäter G, Neilands J. Acid tolerance properties of dental biofilms in vivo. BMC Microbiol. 2017;17(1):165. doi:10.1186/s12866-017-1074-7Luo W, Han J, Peng X, Zhou X, Gong T, Zheng X. The role of Fusobacterium nucleatum in cancer and its implications for clinical applications. Mol Oral Microbiol. 2024;39(6):417–432. doi:10.1111/omi.12475Mazzio EA, Smith B, Soliman KF. Evaluation of endogenous acidic metabolic products associated with carbohydrate metabolism in tumor cells. Cell Biol Toxicol. 2010;26(3):177–188. doi:10.1007/s10565-009-9138-6Shrestha P, Ghoreyshi ZS, George JT. How modulation of the tumor microenvironment drives cancer immune escape dynamics. Sci Rep. 2025;15(1):7308. Published 2025 Mar 1. doi:10.1038/s41598-025-91396‑zZhang L, Liu Y, Zheng HJ, Zhang CP. The Oral Microbiota May Have Influence on Oral Cancer. Front Cell Infect Microbiol. 2020;9:476. doi:10.3389/fcimb.2019.00476Takahashi Y, Park J, Hosomi K, Yamada T, Kobayashi A, Yamaguchi Y, et al. Analysis of oral microbiota in Japanese oral cancer patients using 16S rRNA sequencing. J Oral Biosci. 2019;61(2):120–128. doi:10.1016/j.job.2019.03.003Torralba MG, Aleti G, Li W, Moncera KJ, Lin YH, Yu Y, Masternak MM, Golusinski W, Golusinski P, Lamperska K, Edlund A, Freire M, Nelson KE. Oral Microbial Species and Virulence Factors Associated with Oral Squamous Cell Carcinoma. Microb Ecol. 2021;82(4):1030–1046. doi:10.1007/s00248-020-01596-5Avanesov AM, Gvozdikova EN. New predictive factors determining the clinical flow of oral mucositis in patients with plane-cellar cancer of oropharyngeal region. RUDN Journal of Medicine. 2018;22(1):22–28. doi: 10.22363/2313-0245-2018-22-1-22-28. (In Russian).Аванесов А.М., Гвоздикова Е.Н. Прогностические факторы, определяющие клиническое течение орального мукозита у пациентов с плоскоклеточным раком орофарингеальной области // Вестник Российского университета дружбы народов. Серия: Медицина. 2018. Т. 22. № 1. C. 22–28.Guryanova SV. Influence of muramyl peptides on the production of chemokines, growth factors, pro-inflammatory and anti-inflammatory cytokines. RUDN Journal of Medicine. 2024;28(3):365–376. doi: 10.22363/2313-0245-2024-28-3-365-376. EDN: DJROAN. (In Russian).Гурьянова С.В. Влияние мурамилпептидов на выработку хемокинов, факторов роста, провоспалительных и противовоспалительных цитокинов // Вестник Российского университета дружбы народов. Серия: Медицина. 2024. Т. 28. No 3. С. 365–376.Tateda M, Shiga K, Saijo S, Sone M, Hori T, Yokoyama J, Matsuura K, Takasaka T, Miyagi T. Streptococcus anginosus in head and neck squamous cell carcinoma: implication in carcinogenesis. Int J Mol Med. 2000;6(6):699–703. doi:10.3892/ijmm.6.6.699Sasaki M, Yamaura C, Ohara-Nemoto Y, Tajika S, Kodama Y, Ohya T, Harada R, Kimura S. Streptococcus anginosus infection in oral cancer and its infection route. Oral Dis. 2005;11(3):151–156. doi:10.1111/j.1601-0825.2005.01051.xAsam D, Mauerer S, Spellerberg B. Streptolysin S of Streptococcus anginosus exhibits broad-range hemolytic activity. Med Microbiol Immunol. 2015;204(2):227–237. doi:10.1007/s00430-014-0363-0Sasaki M, Ohara-Nemoto Y, Tajika S, Kobayashi M, Yamaura C, Kimura S. Antigenic characterization of a novel Streptococcus anginosus antigen that induces nitric oxide synthesis by murine peritoneal exudate cells. J Med Microbiol. 2001;50(11):952–958. doi:10.1099/0022-1317-50-11-952Morita E, Narikiyo M, Yano A, Nishimura E, Igaki H, Sasaki H, Terada M, Hanada N, Kawabe R. Different frequencies of Streptococcus anginosus infection in oral cancer and esophageal cancer. Cancer Sci. 2003;94(6):492–496. doi:10.1111/j.1349–7006.2003.tb01471.xNarikiyo M, Tanabe C, Yamada Y, Igaki H, Tachimori Y, Kato H, Muto M, Montesano R, Sakamoto H, Nakajima Y, Sasaki H. Frequent and preferential infection of Treponema denticola, Streptococcus mitis, and Streptococcus anginosus in esophageal cancers. Cancer Sci. 2004;95(7):569–574. doi:10.1111/j.1349-7006.2004.tb02488.xKawasaki M, Ikeda Y, Ikeda E, Takahashi M, Tanaka D, Nakajima Y, Arakawa S, Izumi Y, Miyake S. Oral infectious bacteria in dental plaque and saliva as risk factors in patients with esophageal cancer. Cancer. 2021;127(4):512–519. doi:10.1002/cncr.33316Gao S, Li S, Ma Z, Liang S, Shan T, Zhang M, Zhu X, et al. Presence of Porphyromonas gingivalis in esophagus and its association with the clinicopathological characteristics and survival in patients with esophageal cancer. Infect Agent Cancer. 2016;11:3. Published 2016 Jan 19. doi:10.1186/s13027-016-0049‑xChen MF, Lu MS, Hsieh CC, Chen WC. Porphyromonas gingivalis promotes tumor progression in esophageal squamous cell carcinoma. Cell Oncol (Dordr). 2021;44(2):373–384. doi:10.1007/s13402-020-00573‑xMichaud DS, Izard J, Wilhelm-Benartzi CS, You DH, Grote VA, Tjønneland A, et al. Plasma antibodies to oral bacteria and risk of pancreatic cancer in a large European prospective cohort study. Gut. 2013;62(12):1764–1770. doi:10.1136/gutjnl‑2012–303006Hu J, Han S, Chen Y, Ji Z. Variations of Tongue Coating Microbiota in Patients with Gastric Cancer. Biomed Res Int. 2015;2015:173729. doi:10.1155/2015/173729Wu J, Xu S, Xiang C, Cao Q, Li Q, Huang J, Shi L, Zhang J, Zhan Z. Tongue Coating Microbiota Community and Risk Effect on Gastric Cancer. J Cancer. 2018;9(21):4039–4048. doi:10.7150/jca.25280Huang K, Gao X, Wu L, Yan B, Wang Z, Zhang X, Peng L, Yu J, Sun G, Yang Y. Salivary Microbiota for Gastric Cancer Prediction: An Exploratory Study. Front Cell Infect Microbiol. 2021;11:640309. doi:10.3389/fcimb.2021.640309Wu ZF, Zou K, Xiang CJ, Jin ZJ, Ding HH, Xu S, et al. Helicobacter pylori infection is associated with the co-occurrence of bacteria in the oral cavity and the gastric mucosa. Helicobacter. 2021;26(2): e12786. doi:10.1111/hel.12786Hosgood HD, Cai Q, Hua X, Long J, Shi J, Wan Y, et al. Variation in oral microbiome is associated with future risk of lung cancer among never-smokers. Thorax. 2021;76(3):256–263. doi:10.1136/thoraxjnl‑2020-215542Shao J, Wu L, Leng WD, Fang C, Zhu YJ, Jin YH, Zeng XT. Periodontal Disease and Breast Cancer: A Meta-Analysis of 1,73,162 Participants. Front Oncol. 2018;8:601. doi:10.3389/fonc.2018.00601Parhi L, Alon-Maimon T, Sol A, Nejman D, Shhadeh A, Fainsod-Levi T, Yajuk O, Isaacson B, Abed J, Maalouf N, Nissan A, Sandbank J, Yehuda-Shnaidman E, Ponath F, Vogel J, Mandelboim O, Granot Z, Straussman R, Bachrach G. Breast cancer colonization by Fusobacterium nucleatum accelerates tumor growth and metastatic progression. Nat Commun. 2020;11(1):3259. Published 2020 Jun 26. doi:10.1038/s41467-020-16967-2Van der Merwe M, Van Niekerk G, Botha A, Engelbrecht AM. The onco-immunological implications of Fusobacterium nucleatum in breast cancer. Immunol Lett. 2021;232:60–66. doi:10.1016/j.imlet.2021.02.007Karpiński TM. Role of Oral Microbiota in Cancer Development. Microorganisms. 2019;7(1):20. doi:10.3390/microorganisms7010020Volkov EA, Polovets ML, Nikitin VV, Pashkova GS, Isadzhanyan KE, Popova VM, Zhilenkov EL. Efficiency of using a bacteriophage-based agent in the complex treatment of diseases of the oral mucosa. Russian Dental Journal. 2015; 19 (4):18–22. (In Russian).Волков Е.А., Половец М.Л., Никитин В.В., Пашкова Г.С., Исаджанян К.Е., Попова В.М., Жиленков Е.Л. Эффективность применения средства на основе бактериофагов в комплексном лечении заболеваний слизистой оболочки полости рта // Российский стоматологический журнал. 2015. Т. 19, вып. 4.С. 18–22.Volkov EA. Studying the features of microflora of patients with diseases of the oral mucosa. Assessment of the effectiveness of use of a production based on bacteriophages «phagodent» in the complex treatment of chronic aphthosic stomatitis and lichen red polish planus. Research’n Practical Medicine Journal. 2015;2(4):50–58. (In Russian).Волков Е.А. Изучение особенностей микрофлоры пациентов с заболеваниями слизистой оболочки полости рта. Оценка эффективности применения средства на основе бактериофагов «фагодент» в комплексном лечении хронического афтозного стоматита и красного плоского лишая // Research’n Practical Medicine Journal. 2015. Т. 2, № 4. С. 50–58. doi:10.17709/2409-2231-2015-2-4-50-58Uryadnikova VA, Ippolitov YuA, Aleshina EO, Mikhailova SA, Kuralesina VP, Ryzhkova YuA, Klepalko EA. Modern concepts for the treatment of inflammatory diseases of the oral cavity using bacteriophages. Modern science: current problems of theory and practice. Series: Natural and technical sciences.2024; 4(2): 156–159. (In Russian).Урядникова В.А., Ипполитов Ю.А., Алешина Е.О., Михайлова С.А., Куралесина В.П., Рыжкова Ю.А., Клепалко Е.А. Современные концепции лечения воспалительных заболеваний полости рта с применением бактериофагов // Современная наука: актуальные проблемы теории и практики. Серия: Естественные и технические науки. 2024. Т. 4, вып. 2. С. 156–159.