Effect of Long-Term Electrical Spinal Cord Stimulation on Expression of Non-Reciprocal Inhibition α-Motoneurons of Human Skeletal Muscles

Cover Page

Abstract


It is known, transcutaneous electrical spinal cord stimulation (tESCS) in the T11-T12 level of the thoracic vertebrae increases the power capabilities of the leg agonist muscles. One of the inhibition spinal mechanisms that protects skeletal muscles from excessive force is non-reciprocal inhibition. Taking into account the biological role of non-reciprocal inhibition, the aim of the study was to research the effect of long-term tESCS on expression of non-reciprocal inhibition of soleus muscle α-motorneurons in humans at rest and when holding a weak static force. Materials and methods: the study involved 22 healthy male subjects aged 27 to 35 years. Non-reciprocal inhibition of α-motorneurons was recorded during the 20-minute tESCS in the T11-T12 level of the thoracic vertebrae at rest, in combination with arbitrary muscular effort (5% of MVC) and after its impact. Results: TESCS at rest resulted in the weakening of non-reciprocal inhibition within 20 minutes of exposure and 10 minutes after the end of stimulation. TESCS in combination with arbitrary muscular effort in 5% of the MVC increases the activity of non-reciprocal inhibition for 20 minutes of stimulation and 10 minutes after its end. The proposed physiological mechanisms underlying the effect of long-term tESCS on expression of non-reciprocal inhibition are discussed.


Full Text

В наших ранних исследованиях показано, что длительная чрескожная электрическая стимуляция спинного мозга (ЧЭССМ) в области T11-T12 грудных позвонков повышает силовые возможности мышц-агонистов голени [1, 2]. Одним из механизмов моторной системы, предохраняющим скелетные мышцы от чрезмерного напряжения (силы) и обеспечивающим координированные сокращения различных мышечных групп, является нереципрокное (аутогенное) торможение, которое осуществляется по афферентным волокнам Ib от сухожильных органов Гольджи на спинальные мотонейроны собственной мышцы и мышцы-синергисты, и находится под супраспинальным контролем [3-6]. Тем не менее, сведения о влиянии длительной ЧЭССМ на функциональную активность нереципрокного торможения α-мотонейронов скелетных мышц человека до сих пор не изучены. Учитывая биологическую роль нереципрокного торможения, целесообразно было исследовать проявление нереципрокного торможения α-мотонейронов m. soleus человека под влиянием курса продолжительной ЧЭССМ в состоянии относительного мышечного покоя и при удержании слабого по величине статического усилия. Материалы и методы В эксперименте приняло участие 22 здоровых испытуемых мужского пола в возрасте от 27 до 35 лет, у которых было получено информированное согласие на участие в исследовании согласно Хельсинкской декларации Всемирной медицинской ассоциации (WMA Declaration of Helsinki - Ethical Principles for Medical Research Involving Human Subjects, 2013), а также разрешение на обработку персональных данных. Исследование было одобрено комиссией по вопросам этики Великолукской государственной академии физической культуры и спорта. Методика длительной ЧЭССМ. ЧЭССМ (стимулятор «Нейро-МВП-8») осуществлялась с помощью стимуляционного активного электрода, локализованного по средней линии позвоночника на уровне грудных позвонков T11-T12 в положении лежа на спине в течение 20 минут. Индифферентные электроды располагались билатерально над гребнями подвздошных костей. На протяжении первых 10 минут стимуляции интенсивность стимула находилась в пределах 30 мА, а в дальнейшем достигала 40 мА. Длительность однократного стимула составляла 0,5 мс, частота следования стимулов - 10 Гц [1, 7]. Методика регистрации нереципрокного (Ib) торможения α-мотонейронов спинного мозга. Для регистрации нереципрокного торможения гомонимных α-мотонейронов m. soleus использовали коротколатентную кондиционирующую стимуляцию n. common peroneal за 6 мс до тестирующего стимула на n. tibialis. Коротколатентный кондиционирующий стимул на n. common peroneal активирует Ib афференты соответствующих тормозных интернейронов Ib к α-мотонейронам m. soleus. Выраженность нереципрокного торможения анализировалась по степени подавления амплитуды тестирующего Н-рефлекса m. soleus при нанесении кондиционирующего стимула на n. common peroneal. Тормозной эффект оценивали как отношение амплитуды тестирующего Н-ответа m. soleus в условиях кондиционирующей стимуляции от контрольного рефлекса (%). Тестирующая стимуляция n. tibialis осуществлялась монополярными электродами: активный электрод был локализован в fossa poplitea, индифферентный - на patella. Интенсивность стимулов при регистрации тестирующего и контрольного Н-рефлексов m. soleus составляла 15% от максимальной их амплитуды. Нанесение кондиционирующего стимула на n. common peroneal производилось через монополярные электроды с интенсивностью 95% от величины максимального М-ответа m. gastrocnemius, при этом активный электрод находился в более низкой части fossa poplitea, на 6-8 см латеральнее или дистальнее электродов для раздражения n. tibialis, индифферентный - на patella. Регистрация амплитуды Н-рефлексов и М-ответов, кондиционирующая стимуляция афферентов Ib и тестирующее раздражение афферентов Iа, ЭМГ активность скелетных мышц выполнялась на восьмиканальном миниэлектромиографе с программным обеспечением Муо (АНО «Возращение», Санкт-Петербург, 2003) [6, 8, 9]. Максимальное произвольное сокращение (МПС). Слабое по величине мышечное усилие (5% от МПС) испытуемые удерживали с помощью комплекса «Biodex Multi-Joint System Pro-3» (USA, 2006) в течение 20-минутной ЧЭССМ. Выбор слабого по величине МПС связан с тем, чтобы испытуемые могли удержать данное мышечное напряжение в течение 20-минутной ЧЭССМ. Регистрацию нереципрокного торможения α-мотонейронов m. soleus осуществляли в следующих экспериментальных условиях: 1) в состоянии покоя до воздействия длительной ЧЭССМ, во время воздействия на 5, 10, 20 минутах и после ее воздействия на 5, 10, 20, 30 минутах; 2) при удержании изометрического усилия, составляющего 5% от МПС до воздействия длительной ЧЭССМ, во время воздействия на 5, 10, 20 минутах и после ее воздействия на 5, 10, 20, 30 минутах. Статистический анализ данных проводили в программе «Statistica 12.5». Для оценки достоверности различий в амплитуде тестирующего Н-рефлекса рефлекса m. soleus от контрольного рефлекса на 5, 10, 20 минутах электрической стимуляции поясничного утолщения спинного мозга в покое и в сочетании с изометрическим сокращением 5% от МПС, а также после прекращения электрической стимуляции поясничного утолщения спинного мозга на 5, 10, 20, 30 минутах с фоном применяли параметрический однофакторный дисперсионный анализ с post-hoc анализом Newman-Keuls при уровне значимости Р < 0,05. Результаты Результаты исследований показали, что во время длительной ЧЭССМ в состоянии покоя нереципрокное торможение α-мотонейронов m. soleus инвертируется на нереципрокное облегчение (рис. 1А). Наибольшая выраженность нереципрокного облегчения наблюдалась на 5 минуте ЧЭССМ (Р = 0,000), а наименьшая - на 20 минуте (Р = 0,000). После прекращения ЧЭССМ нереципрокное облегчение ослаблялось вплоть до 10 минуты восстановления (Р = 0,003). Начиная с 20 минуты после воздействия длительной ЧЭССМ нереципрокное облегчение инвертировалось на нереципрокное торможение и достигало выраженности фоновых значений, зарегистрированных до стимуляции спинного мозга (Р = = 0,225). Полное восстановление нереципрокного торможения α-мотонейронов m. soleus наступало на 30-й минуте последействия ЧЭССМ (Р = 0,557; рис. 1А). Результаты анализа амплитуды тестирующего Н-рефлекса m. soleus от контрольного рефлекса, зарегистрированной до ЧЭССМ, показали, что при выполнении изометрического сокращения в 5% от МПС происходит незначительное ослабление нереципрокного торможения α-мотонейронов m. soleus (Р = 0,385) по сравнению с состоянием покоя (фон) (рис. 1Б). Во время длительной ЧЭССМ в сочетании с изометрическим сокращением в 5% от МПС происходило значительное усиление нереципрокного торможения спинальных α-мотонейронов по сравнению с фоном. Наиболее выраженное нереципрокное торможение наблюдалось на 5 минуте ЧЭССМ (Р = 0,000), а менее выраженное - на 20 минуте (Р = 0,000). Рис. 1. Амплитуда тестирующего Н-рефлекса m. soleus от контрольного рефлекса до, во время и после длительной ЧЭССМ, %. Примечание: p < 0,01*, p < 0,05** - достоверность различий в амплитуде тестирующего Н-рефлекса m. soleus от контрольного рефлекса на 5, 10, 20 минутах стимуляции спинного мозга в покое (А) и в сочетании с изометрическим сокращением 5% от МПС (Б) и 5, 10, 20, 30 минутах после прекращения ЧЭССМ с фоном (А, Б) (One-way Anova с post-hoc анализом Newman-Keuls) Figure 1. Amplitude of the testing H-reflex soleus muscle from the control reflex before, during and after a long-term tESCS, %. p < 0,01*, p < 0,05** - significance of differences in the amplitude of the testing H-reflex soleus muscle from the control reflex at 5, 10, 20 minutes of spinal cord stimulation at rest (A) and in combination with isometric contraction of 5% of MVC (B), and 5, 10, 20, 30 minutes after of tESCS with background (A, B) (One-way Anova with post-hoc analysis Newman-Keuls) После прекращения воздействия ЧЭССМ в сочетании с изометрическим сокращением в 5% от МПС усиление нереципрокного торможения наблюдалось вплоть до 10-й минуты после окончания стимуляционного воздействия (Р = 0,000), а к 20 (Р = 0,395) по 30 минутам (Р = 0,867) отмечалось его постепенное ослабление, которое достигало фоновых значений, что указывает на восстановление данного тормозного процесса на спинальном уровне (рис. 1Б). Обсуждение Результаты исследования влияния длительной ЧЭССМ на выраженность нереципрокного торможения спинальных α-мотонейронов скелетных мышц голени показали, что в течение 20-минутной стимуляции спинного мозга в состоянии покоя нереципрокное торможение α-мотонейронов мышцы-агониста снижается и проявляет себя в виде нереципрокного облегчения. Такой постактивационный эффект сохранялся до десяти минут после 20-минутной электрической стимуляции спинного мозга. Другими авторами, изучающими влияние длительной ЧЭССМ на выраженность дисинаптического реципрокного торможения α-мотонейронов и пресинаптического торможения афферентов Ia m. soleus в покое у здоровых людей, показано, что после 20-минутной электрической стимуляции спинного мозга реципрокное торможение усиливается в течение 15 минут последействия, а пресинаптическое торможение не отличается от исходного уровня на протяжении 30 минут последействия [10]. Авторы предполагают, что длительная ЧЭССМ может индуцировать кратковременные пластические изменения в Ia интернейронах реципрокного торможения [10]. Авторы-разработчики неинвазивного способа ЧЭССМ высказывают предположение, что при воздействии электрической стимуляции на спинной мозг последовательно вовлекаются афференты группы Ia и Ib, афференты группы II, возбуждающие и тормозные спинальные интернейроны, реализующие поли- и олигосинаптические рефлексы, а также пирамидный, ретикулоспинальный и симпатический тракты [11, 12]. Опираясь на высказывания авторов, мы предполагаем, что при воздействии длительной ЧЭССМ в покое последовательно вовлекаются восходящие периферические влияния от Ia и Ib афферентов на α-мотонейроны, а также возбуждающие супраспинальные входы (кортико-, вестибуло-, ретикулоспинальные) на соответствующие мотонейроны, что приводит к усилению нереципрокных облегчающих влияний на мотонейронный пул мышц-агонистов голени (m. soleus и m. gastrocnemius). Результаты собственных исследований показали, что в условиях удержания усилия, составляющего 5% от МПС, нереципрокное торможение α-мотонейронов m. soleus до воздействия электрической стимуляции на спинной мозг было слабее, чем в состоянии покоя. Сходные результаты, описывающие ослабление нереципрокного торможения α-мотонейронов m. soleus при выполнении умеренного по величине статического усилия, описаны в работах E. Pierrot-Deseilligny et al. (1981) и А.А. Челнокова с соавторами (2017) [8, 9, 13]. Авторами установлено, что при выполнении умеренного по величине статического усилия наиболее выражено пресинаптическое торможение, которое активно регулирует избыточный афферентный приток к α-мотонейронам мышц-агонистов и антагонистов голени, растормаживая нереципрокные и реципрокные тормозные влияния на них, обеспечивая нормальную двигательную активность человека [8]. Собственные результаты исследований указывают на то, что на фоне длительной ЧЭССМ и выполнения слабого по величине статического усилия проявлялось наиболее выраженное нереципрокное торможение α-мотонейронов m. soleus, которое сохранялось в течение 10 минут последействия. Учитывая то, что кортикоспинальные волокна оказывают возбуждающие влияния на интернейроны Ib нереципрокного торможения при произвольном мышечном сокращении, можно предположить, что длительная ЧЭССМ в сочетании со слабым по величине статическим усилием и ее постактивационный эффект дополнительно активирует возбуждающие кортикоспинальные пути и периферические влияния Ib афферентов от рецепторов Гольджи, усиливая их функциональную активность на тормозные интернейроны Ib нереципрокного торможения [14-20]. Проявление нереципрокного торможения α-мотонейронов мышц-агонистов голени может регулироваться механизмами возвратного торможения через клетку Реншоу и пресинаптического торможения, опосредованного Ia афферентами на соответствующие интернейроны [4, 6, 21, 22]. Таким образом, в заключение отметим, что длительная ЧЭССМ модулирует нереципрокное торможение спинальных α-мотонейронов, которое обеспечивает оптимальное функционирование поддержания напряженности скелетных мышц и степени растягивающего усилия, развиваемой ими силы.

About the authors

L. V. Roshchina

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Author for correspondence.
Email: ljudaroschina@yandex.ru
Velikie Luki, Russian Federation

D. A. Gladchenko

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Email: ljudaroschina@yandex.ru
Velikie Luki, Russian Federation

E. A. Pivovarova

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Email: ljudaroschina@yandex.ru
Velikie Luki, Russian Federation

A. A. Chelnokov

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Email: ljudaroschina@yandex.ru
Velikie Luki, Russian Federation

References

  1. Fedorov SA, Gorodnichev RM, Chelnokov AA. The effect of prolonged electrical stimulation of the spinal cord on the strength capabilities of skeletal muscles. Ulyanovsk Medical Biological Journal. 2017;1: 123—130. (In Russ.)
  2. Chelnokov AA, Roshchina LV. Percutaneous elec­trical stimulation of the spinal cord as a method of increasing the power capabilities of the skeletal muscles of the lower leg. In: Modern methods of or­ganizing the training process, assessing the functional state and recovery of athletes. 2017; 334—336. (In Russ.)
  3. Pierrot-Deseilligny E, Morin C, Bergego C, Tankov N. Pat­tern of group I fibre projections from ankle flexor and ex­tensor muscle in man. Exp Brain Res. 1981;42: 337—350.
  4. Bikmullina RH, Rozental' AN, Pleshchinskij IN. Spinal cord inhibitory systems in the control of interactions of functionally conjugated muscles. Human physiology. 2007;33(1): 119—30.
  5. Knikou M, Smith AC, Mummidisetty CK. Locomotor training improves reciprocal and nonreciprocal inhibitory control of soleus motoneurons in human spinal cord injury. J Neurophysiol. 2015;113(7): 2447—60.
  6. Chelnokov AA. Neuronal inhibitory networks of the spinal cord (Scientific review). Nova Info. Ru. 2016;42(3): 24—47; Available from: http://novainfo.ru/article/4893
  7. Chelnokov AA, Roshchina LV. Percutaneous elec­trical stimulation of the spinal cord as a method of increasing the power capabilities of the skeletal mus­cles of the lower leg. In: Modern methods of organiz­ing the training process, assessing the functional state and recovery of athletes. 2017; S. 334—336. (In Russ.)
  8. Chelnokov AA, Buchackaya IN. Functional features of spinal inhibition of a person with arbitrary motor activity. Theory and practice of physical education. 2015;6: 11—13. (In Russ.)
  9. Chelnokov AA, Gladchenko DA, Fedorov SA, Gorodnichev RM. Age-related features of spinal inhibition of skeletal muscles in males in the regulation of voluntary movements. Human physiology. 2017;43(1): 35—44. (In Russ.)
  10. Yamaguchi T, Fujiwara T, Takahara T, Takahashi Y, Mizuno K, Ushiba J, Masakado Y, Liu M. The effects of transcutaneous spinal cord stimulation on spinal re- ciprocal inhibition in healthy persons. Clinical Neurophysiology. 2017; 128(3):115—6.
  11. Gerasimenko Y, Kozlovskaya I, Edgerton VR. Sensorimotor regulation of movements: novel strategies for the recovery of mobility. Human physiology. 2016;42(1): 106—117.
  12. Pierrot-Deseilligny E, Morin C, Bergego C, Tankov N. Pattern of group I fibre projections from ankle flexor and extensor muscle in man. Exp Brain Res. 1981;42: 337—50.
  13. Meunier S. Modulation by corticospinal volleys of presynaptic inhibition la afferents in man. J. Physiol. (Paris). 1999;93(4): 387—94.
  14. Pyndt HS, Nielsen JB. Modulation of transmission in the corticospinal and group Ia afferent pathways to soleus motoneurons during bicycling. J. Neurophysiol. 2003;89: 304—14.
  15. Knikou M. The H-reflex as a probe: Pathways and pitfalls. Journal of Neuroscience Methods. 2008;171: 1—12.
  16. Cash RF, Ziemann U, Murray K, Thickbroom GW. Late cortical disinhibition in human motor cortex: a triple-pulse transcranial magnetic stimulation study. J. Neurophysiol. 2010;103(1): 511—8.
  17. Pierrot-Deseilligny E, Burke D. The Circuitry of the Human Spinal Cord: Spinal and Corticospinal Mechanisms of Movement. United States: Cambridge University Press; 2012. 606 p.
  18. Guzmán-López J, Selvi A, Barraza G, Casanova-Molla J, Valls-Solé J. The effects of transcranial magnetic stimulation on vibratory-induced presynaptic inhibition of the soleus H reflex. Exp Brain Res. 2012;220(3—4): 223—30.
  19. Matsugi A, Mori N, Uehara S, Kamata N, Oku K, Okada Y, Kikuchi Y, Mukai K, Nagano K. Effect of cerebellar transcranial magnetic stimulation on soleus Ia presynaptic and reciprocal inhibition. Neuroreport. 2015;26(3). R.139—43.
  20. Rossi A, Decchi B. Changes in Ib heteronymous inhibition to soleus motoneurons during cutaneous and muscle nociceptive stimulation in humans. Brain Res. 1997;774: 55—61.
  21. Barrué-Belou S, Marque P, Duclay J. Supraspinal Control of Recurrent Inhibition during Anisometric Contractions. Med Sci. Sports Exerc. 2019;51(11): 2357—65.

Statistics

Views

Abstract - 240

PDF (Russian) - 78

Cited-By


PlumX

Dimensions


Copyright (c) 2019 Roshchina L.V., Gladchenko D.A., Pivovarova E.A., Chelnokov A.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies